Le monastère de l'Épiphanie a été fondé à la fin du XIVe siècle par la grande duchesse Evdokiya, épouse de Dmitri Donskoï, qui a pris le nom de sœur Euphronie. Le monastère était situé dans la partie nord-ouest du kremlin. Le 20 novembre 1591, la reine Maria Fiodorovna Nagaya, mère du tsarévitch Dmitri, y a pris le voile. À cette époque, le monastère était en bois et avait deux églises : l'Épiphanie et celle de Smolensk.

En 1609, le monastère a été incendié par les Polonais, et la supérieure Anastasia ainsi que cinq sœurs ont péri. En 1629, le monastère a été restauré à son emplacement d'origine avec la participation de la moniale Marfa, mère du tsar Mikhaïl Fiodorovitch. La grande ancêtre a offert de l'argent, des villages, des déserts et des moulins au monastère.

En 1661, la supérieure Pelagie a demandé au tsar Alexeï Mikhaïlovitch de transférer le monastère sur des terres vacantes de la maison archiépiscopale de Rostov, et a obtenu l'autorisation. Dans les années 1670, de nouvelles églises en bois étaient déjà construites à cet endroit en l'honneur de l'Épiphanie du Seigneur et de l'icône de la Mère de Dieu « Passionnée ».

Le 26 septembre 1677, l'église en bois de l'Épiphanie a brûlé à cause d'un coup de foudre. En 1689, le métropolite de Rostov, Ion Sissoïevitch, a délivré un acte pour la construction d'une nouvelle église en pierre. En 1700, des artisans locaux ont érigé une église à cinq coupoles dédiée à l'Épiphanie du Seigneur avec une réfectoire et un clocher, qui a été démoli en 1834. Le principal autel a été consacré en l'honneur de l'Épiphanie du Seigneur, et l'autel latéral, en l'honneur de l'icône de Smolensk de la Mère de Dieu. Dans le sous-sol de l'église, deux autres autels ont été consacrés : en l'honneur des apôtres Jean le Théologien et André le Premier Appelé, et en 1775, en l'honneur de Jean le Miséricordieux et du saint Dimitri, métropolite de Rostov.

En 1846, les autels inférieurs de l'église ont été supprimés, et les locaux ont été occupés par un hôpital. En 1853, après la consécration de la nouvelle cathédrale de l'Épiphanie, l'église de l'Épiphanie a été supprimée et consacrée en l'honneur de l'icône de Smolensk de la Mère de Dieu. L'autel de Smolensk de l'ancienne église de l'Épiphanie a été réaménagé grâce aux fonds d'Ivan Arkadievitch Zimin et consacré en l'honneur de l'Exaltation de la Sainte Croix. Un crucifix avec une parcelle des reliques de plus de soixante saints, y compris le prince Dmitri, y a été installé. L'intérieur de l'église principale a été rénové, les murs et les voûtes ont été peints avec des scènes représentant les miracles de la Mère de Dieu de Smolensk. L'ancien iconostase a été remplacé par un nouveau, à trois niveaux. Au nord, un porche a été ajouté à la galerie.

Une attention particulière a été accordée à l'icône de l'« Annonce », peinte en 1696 par le peintre royal I.M. Bobylev et offerte à l'église par le moine Pakhomiy.

En mémoire de l'icône de Fiodor, offerte au monastère par la moniale Marfa, une église en pierre à cinq coupoles a été posée le 21 mai 1805, achevée en 1818. Entre 1822 et 1824, Timofey Medvedev a peint l'intérieur de l'église, et un iconostase en forme de couronne a été installé. Entre 1826 et 1837, un porche et un clocher ont été ajoutés, démolis dans les années 1850. En 1862, l'église a été rénovée, un nouvel iconostase à cinq niveaux a été installé, et les murs ont été peints avec des images des miracles de l'icône de Fiodor. Les travaux de peinture ont été réalisés par Egor Diakonov. En 1890, une cloche pesant 500 pouds a été commandée.

La construction de la nouvelle cathédrale de l'Épiphanie, selon le projet de K.N. Ton, a commencé le 19 octobre 1843. En octobre 1853, trois autels ont été consacrés : en l'honneur de l'Épiphanie du Seigneur, de l'icône de Tolga de la Mère de Dieu et du saint Nicolas. La cathédrale était une copie exacte de l'église Sainte-Catherine à Saint-Pétersbourg. Dans les années 1870, D.G. Burenin et son fils Pavel ont réalisé des fresques murales. En 1881, l'église a été partiellement rénovée, et entre 1904 et 1906, une rénovation complète a été effectuée. Dans le sous-sol sous l'autel de l'autel de Tolga, une chapelle a été aménagée pour conserver l'icône de l'« Œil qui ne dort jamais ».

Dans la cathédrale de l'Épiphanie, on vénérait particulièrement la copie de l'image de Tolga, l'icône de Nicolas le Miracle-Faire et le tombeau avec des parcelles des reliques de Jean le Miséricordieux.

En 1887, dans l'une des tours de l'enceinte du monastère, une église a été consacrée au nom de l'icône de la Mère de Dieu « Digne est », aménagée grâce aux bienfaiteurs.

Le monastère a été fermé dans les années 1930, et ses églises ont été utilisées comme entrepôts. Dans les années 1970-1980, les églises de Smolensk et de Fiodor ont été restaurées sous la direction de l'architecte S.E. Novikov. En 1976, l'église de Smolensk a été transférée au musée historique et artistique d'Ouglitch, et en 1992, l'église de Fiodor. En 2000, la cathédrale de l'Épiphanie a été transférée à l'Église orthodoxe russe. En octobre 2010, le monastère a été rouvert, et la restauration des reliques perdues a commencé.