Das Bogojaweński-Kloster wurde Ende des 14. Jahrhunderts von der Großfürstin Jefdokija, der Frau Dmitri Donskoys, gegründet, die unter dem Namen Eufrosinija das Klosterleben annahm. Das Kloster befand sich im nordwestlichen Teil des Kremls. Am 20. November 1591 trat hier die Zarin Maria Fjodorowna Nagaja, die Mutter des Zarewitsch Dmitri, in den Mönchsstand ein. Zu dieser Zeit war das Kloster aus Holz und hatte zwei Kirchen: die Bogojaweński und die Smolenskaja.

Im Jahr 1609 wurde das Kloster von den Polen niedergebrannt, dabei starb die Äbtissin Anastasia und fünf Schwestern. 1629 wurde das Kloster an seinem früheren Standort mit Hilfe der Nonne Marfa, der Mutter des Zaren Michael Fjodorowitsch, wiederhergestellt. Die große Alte schenkte dem Kloster Geld, Dörfer, Wüsten und Mühlen.

Im Jahr 1661 wandte sich die Äbtissin Pelageja mit der Bitte an Zar Alexei Michailowitsch, das Kloster auf ungenutztes Land des Rostower Erzbischofshauses zu verlegen, und erhielt die Genehmigung. Bis in die 1670er Jahre standen an dem neuen Ort bereits hölzerne Kirchen zu Ehren der Erscheinung des Herrn und des Smolensk-Bildes der Gottesmutter „Strastnaja“.

Am 26. September 1677 brannte die hölzerne Kirche der Erscheinung durch einen Blitzschlag nieder. 1689 erteilte der Rostower Metropolit Jona Sysoevich eine Urkunde zum Bau einer neuen steinernen Kirche. Im Jahr 1700 errichteten lokale Bauarbeiter eine fünfkuppelige Kirche der Erscheinung des Herrn mit einer Speisehalle und einem Glockenturm, der 1834 abgerissen wurde. Der Hauptaltar wurde zu Ehren der Erscheinung des Herrn geweiht, der Seitenaltar zu Ehren des Smolensk-Bildes der Gottesmutter. In der Unterkirche wurden zwei weitere Altäre geweiht: zu Ehren der Apostel Johannes des Theologen und Andreas des Erstberufenen, und 1775 zu Ehren des heiligen Johannes des Mildtätigen und des heiligen Dimitri, Metropolit von Rostow.

Im Jahr 1846 wurden die unteren Altäre der Kirche aufgehoben, und die Räumlichkeiten wurden als Krankenhaus genutzt. 1853, nach der Weihe der neuen Bogojaweński-Kathedrale, wurde die Kirche der Erscheinung aufgehoben und in die Ehre des Smolensk-Bildes der Gottesmutter umgeweiht. Der Smolensker Seitenaltar der ehemaligen Bogojaweński-Kirche wurde mit Mitteln von Ivan Arkadyevich Zimin umgestaltet und zu Ehren der Erhöhung des Kreuzes des Herrn geweiht. Dort wurde ein Kreuz mit einem Teil der Reliquien von mehr als sechzig Heiligen, einschließlich Fürst Dmitri, aufgestellt. Das Innere der Hauptkirche wurde erneuert, die Wände und Gewölbe wurden mit Szenen aus den Wundern der Smolensk-Gottesmutter bemalt. Der alte Ikonostase wurde durch einen neuen, dreistufigen ersetzt. Von Norden wurde ein Vorbau zur Vorhalle angebaut.

Besondere Verehrung erhielt das Bild „Verkündigung“, das 1696 vom kaiserlichen Ikonographen I.M. Bobylev gemalt und dem Tempel von dem alten Pakhomiy geschenkt wurde.

Zur Erinnerung an das Fjodorowskaja-Bild der Gottesmutter, das von der Nonne Marfa dem Kloster geschenkt wurde, wurde am 21. Mai 1805 eine gleichnamige steinerne fünfkuppelige Kirche eingeweiht, die 1818 vollendet wurde. In den Jahren 1822-1824 malte Timofey Medvedev das Innere des Tempels, und ein Ikonostase in Form einer Krone wurde aufgestellt. In den Jahren 1826-1837 wurde ein Vorbau und ein Glockenturm angebaut, der in den 1850er Jahren abgerissen wurde. 1862 wurde der Tempel erneuert, ein neuer, fünfstufiger Ikonostase wurde installiert, und die Wände wurden mit Bildern der Wunder des Fjodorowskaja-Bildes bemalt. Die Malerarbeiten wurden von Egor Diakonov durchgeführt. 1890 wurde eine Glocke mit einem Gewicht von 500 Pud bestellt.

Der Bau der neuen Bogojaweński-Kathedrale nach dem Entwurf von K.N. Ton begann am 19. Oktober 1843. Im Oktober 1853 wurden drei Altäre geweiht: zu Ehren der Erscheinung des Herrn, des Tolgskoje-Bildes der Gottesmutter und des heiligen Nikolaus. Die Kathedrale war eine exakte Kopie der Kirche der Heiligen Katharina in St. Petersburg. In den 1870er Jahren führten D.G. Burenin und sein Sohn Pawel die Wandmalerei aus. 1881 wurde der Tempel teilweise renoviert, und in den Jahren 1904-1906 fand eine umfassende Renovierung statt. In der Unterkirche unter dem Altar des Tolgskoje-Altars wurde eine Kapelle eingerichtet, um das Bild „Das nicht schlafende Auge“ aufzubewahren.

In der Bogojaweński-Kathedrale wurden besonders die Kopie des Tolgskoje-Bildes, das Bild des heiligen Nikolaus und das Grab mit Teilen der Reliquien des heiligen Johannes des Mildtätigen verehrt.

Im Jahr 1887 wurde in einem der Türme der Klosterumfriedung eine Kirche im Namen des Bildes der Gottesmutter „Dostojno jest“ geweiht, die mit Mitteln von Wohltätern eingerichtet wurde.

Das Kloster wurde in den 1930er Jahren geschlossen, und seine Kirchen wurden als Lager genutzt. In den 1970er und 1980er Jahren wurde in den Smolensker und Fjodorowskaja-Kirchen eine Restaurierung unter der Leitung des Architekten S.E. Nowikow durchgeführt. 1976 wurde die Smolensker Kirche dem Uglich Historisch-Künstlerischen Museum übergeben, und 1992 die Fjodorowskaja. Im Jahr 2000 wurde die Bogojaweński-Kathedrale der Russischen Orthodoxen Kirche übergeben. Im Oktober 2010 wurde das Kloster wieder eröffnet, und die Wiederherstellung der verlorenen Heiligkeit begann.