El monasterio de la Epifanía fue fundado a finales del siglo XIV por la gran duquesa Evdokiya, esposa de Dmitri Donskoy, quien tomó el hábito con el nombre de Eufrosinia. El monasterio estaba ubicado en la parte noroeste del kremlin. El 20 de noviembre de 1591, aquí se convirtió en monja la reina María Fedorovna Nagaya, madre del zarevich Dmitri. En ese momento, el monasterio era de madera y tenía dos templos: el de la Epifanía y el de Smolensk.

En 1609, el monasterio fue quemado por los polacos, y la abadesa Anastasia y cinco hermanas murieron. En 1629, el monasterio fue restaurado en su lugar anterior con la participación de la monja Marfa, madre del zar Mijaíl Fedorovich. La gran anciana donó al monasterio dinero, aldeas, desiertos y molinos.

En 1661, la abadesa Pelageya se dirigió al zar Alexei Mijailovich con una solicitud para trasladar el monasterio a tierras desocupadas de la Casa Arzobispal de Rostov, y recibió permiso. Para la década de 1670, ya se habían erigido en el nuevo lugar iglesias de madera en honor a la Epifanía del Señor y a la imagen de la Madre de Dios "Pasión".

El 26 de septiembre de 1677, la iglesia de madera de la Epifanía se quemó por un rayo. En 1689, el metropolitano de Rostov, Ionas Sysoevich, emitió un decreto para la construcción de un nuevo templo de piedra. En 1700, los constructores locales levantaron una iglesia de cinco cúpulas en honor a la Epifanía del Señor con refectorio y campanario, que fue demolido en 1834. El altar principal fue consagrado en honor a la Epifanía del Señor, y el altar lateral, en honor a la imagen de Smolensk de la Madre de Dios. En el sótano del templo se consagraron otros dos altares: en honor a los apóstoles Juan el Teólogo y Andrés el Primero Llamado, y en 1775, en honor a Juan el Misericordioso y el santo Dimitri, metropolitano de Rostov.

En 1846, los altares inferiores del templo fueron suprimidos, y las instalaciones se ocuparon como hospital. En 1853, tras la consagración de la nueva catedral de la Epifanía, la iglesia de la Epifanía fue suprimida y consagrada en honor a la imagen de Smolensk de la Madre de Dios. El altar de Smolensk de la antigua iglesia de la Epifanía fue reorganizado con fondos de Iván Arkadyevich Zimin y consagrado en honor a la Elevación de la Cruz del Señor. Se instaló una cruz con una parte de las reliquias de más de sesenta santos, incluido el príncipe Dmitri. El interior del templo principal fue renovado, y las paredes y bóvedas fueron pintadas con escenas que representaban los milagros de la Madre de Dios de Smolensk. El antiguo iconostasio fue reemplazado por uno nuevo, de tres niveles. Al norte, se añadió un pórtico a la galería de la entrada.

La imagen de "La Anunciación", pintada en 1696 por el iconógrafo real I.M. Bobylev y donada al templo por el anciano Pahomiy, recibió un especial culto.

En memoria de la imagen de Fedorovskaya de la Madre de Dios, donada al monasterio por la monja Marfa, el 21 de mayo de 1805 se colocó la primera piedra de una iglesia de piedra de cinco cúpulas con el mismo nombre, completada en 1818. Entre 1822 y 1824, Timofey Medvedev pintó el interior del templo, y se instaló un iconostasio en forma de corona. Entre 1826 y 1837, se añadió un pórtico y un campanario, que fue desmantelado en la década de 1850. En 1862, el templo fue renovado, instalando un nuevo iconostasio de cinco niveles, y las paredes fueron pintadas con imágenes de los milagros de la imagen de Fedorovskaya. Los trabajos pictóricos fueron realizados por Yegor Diakonov. En 1890, se encargó una campana que pesaba 500 puds.

La construcción de la nueva catedral de la Epifanía, según el proyecto de K.N. Ton, comenzó el 19 de octubre de 1843. En octubre de 1853, se consagraron tres altares: en honor a la Epifanía del Señor, a la imagen de Tolga de la Madre de Dios y al santo Nicolás. La catedral era una copia exacta de la iglesia de Santa Catalina en San Petersburgo. En la década de 1870, D.G. Burenin y su hijo Pavel realizaron la pintura mural. En 1881, el templo fue parcialmente reparado, y entre 1904 y 1906 se llevó a cabo una renovación completa. En el sótano bajo el altar del altar de Tolga, se estableció una capilla para almacenar la imagen "El ojo que no duerme".

En la catedral de la Epifanía se veneraban especialmente la copia de la imagen de Tolga, la imagen de Nicolás el Milagroso y la tumba con partes de las reliquias de Juan el Misericordioso.

En 1887, en una de las torres de la cerca del monasterio, se consagró una iglesia en honor a la imagen de la Madre de Dios "Digno es", construida con fondos de benefactores.

El monasterio fue cerrado en la década de 1930, y sus templos se utilizaron como almacenes. En las décadas de 1970 y 1980, se llevó a cabo una restauración en las iglesias de Smolensk y Fedorovskaya bajo la dirección del arquitecto S.E. Novikov. En 1976, la iglesia de Smolensk fue transferida al Museo Histórico y Artístico de Uglich, y en 1992, la de Fedorovskaya. En 2000, la catedral de la Epifanía fue entregada a la Iglesia Ortodoxa Rusa. En octubre de 2010, el monasterio fue reabierto, comenzando la restauración de la sagrada reliquia perdida.