La légende de la fondation du monastère est exposée dans la Vie d'Avraam de Rostov. Selon la tradition, à cet endroit se tenait autrefois une idole en pierre de Veles, à laquelle les habitants rendaient un culte. L'idole a été détruite grâce à l'apôtre Jean le Théologien, qui est venu ici après la prière de l'ermite Avraam et lui a donné un bâton, avec lequel l'idole a été brisée. Sur le site de l'ancienne sanctuaire païenne, l'ermite a construit une église et fondé un monastère. Cependant, dans la science historique, le temps et les circonstances de la fondation du monastère restent controversés. Evgueni Goloubinski et Arseni Kadlubovski ne reconnaissent pas Avraam comme le fondateur de l'établissement, mentionné pour la première fois dans la Chronique de Laurent en 1261, et le considèrent comme un personnage ecclésiastique du XIVe siècle. La plupart des chercheurs estiment que la version originale de la vie a été écrite au XVe siècle.

Le bâton d'Avraam est resté longtemps dans le monastère. Avant la campagne contre Kazan, le tsar Ivan le Terrible a visité le monastère et a emporté le bâton avec lui. Après la prise de Kazan entre 1553 et 1555, le tsar a construit dans le monastère une cathédrale au nom de l'Épiphanie du Seigneur. C'est l'un des premiers temples à plusieurs autels du milieu du XVIe siècle, où le programme des dédicaces est exprimé dans l'aménagement des églises annexes. Pendant le Temps des troubles, le monastère a été pillé par les Polonais. Au milieu du XVIIe siècle, sous l'archimandrite Ion, les églises en pierre de l'Entrée au Temple et de Saint-Nicolas ont été érigées. En 1914, le monastère a temporairement accueilli le monastère féminin d'Euphrosinie de Polotsk et l'école diocésaine de Vitebsk, tandis que les habitants se sont installés au monastère de Spaso-Yakovlev. Après la canonisation de Dimitri de Rostov au milieu du XVIIIe siècle, le monastère de Spaso-Yakovlev est devenu plus visible, tandis qu'Avraamiev est passé au second plan, bien qu'il ait continué à être visité par des membres de la famille impériale, ainsi que par Jean de Kronstadt et le patriarche Tikhon.

En 1923, les croyants des villages environnants ont organisé une communauté religieuse dans le monastère, dont le premier supérieur était l'archimandrite Neophyte Korobov. Le 3 mars 1926, les bâtiments du monastère ont été transférés au musée des antiquités de Rostov, mais la communauté a existé jusqu'au 16 juillet 1929, date à laquelle elle a été liquidée par une décision du Présidium du VTsIK. Après la fermeture, le clergé soutenant la communauté a commencé à servir à la cathédrale de l'Assomption de Rostov. En 1930, la destruction des murs du monastère a commencé. Dans la cathédrale de l'Épiphanie, un entrepôt de grains a été aménagé, dans l'église de Saint-Nicolas, une unité militaire et des logements, dans l'église de l'Entrée au Temple, une crèche, puis un sanatorium et un centre de désintoxication. À la fin du XXe siècle, tous les bâtiments nécessitaient des réparations urgentes, en particulier la cathédrale de l'Épiphanie, qui était dans un état d'urgence.

Dans les années 1990, le monastère a été restauré. En 1993, une dépendance de l'église de l'Image Non-Faite du Sauveur du monastère d'Andronikov de Moscou a été établie ici, qui a été transformée en dépendance patriarcale en 1994. Le protodiacre Viatcheslav Savinykh a exercé les fonctions de supérieur. En 2004, avec la bénédiction du Saint-Synode de l'Église orthodoxe russe, la dépendance est devenue le monastère féminin d'Avraamiev de l'Éparchie de Yaroslavl. La cathédrale de l'Épiphanie reste dans un état d'urgence. Les travaux de restauration suscitent des critiques de la part des défenseurs du patrimoine et des organes de protection des monuments, car les nouveaux éléments ne correspondent pas à l'apparence historique. En 2015, lors des travaux, les voûtes du porche se sont effondrées. En mars 2016, le monastère d'Avraamiev a été mentionné dans une série d'émissions intitulée "L'attaque sur le patrimoine", consacrée à l'état insatisfaisant des monuments d'histoire et d'architecture en Russie.