La leyenda sobre la fundación del monasterio se expone en la Vida de Avraamio de Rostov. Según la tradición, en este lugar alguna vez estuvo una estatua de piedra de Veles, a la que rendían culto los habitantes locales. La estatua fue destruida gracias al apóstol Juan el Teólogo, quien se apareció aquí después de la oración del ermitaño Avraamio y le dio un báculo, con el que la estatua fue quebrantada. En el lugar de la antigua santidad pagana, el ermitaño construyó un templo y fundó el monasterio. Sin embargo, en la ciencia histórica, el tiempo y las circunstancias de la fundación del monasterio siguen siendo discutibles. Evgeny Golubinsky y Arseny Kadlubovsky no reconocen a Avraamio como el fundador de la comunidad, mencionada por primera vez en la Crónica de Lavrenti en 1261, y lo consideran un líder eclesiástico del siglo XIV. La mayoría de los académicos cree que la redacción original de la vida fue escrita en el siglo XV.

El báculo de Avraamio permaneció en el monasterio durante mucho tiempo. Antes de la campaña a Kazán, el zar Iván el Terrible visitó el monasterio y llevó el báculo consigo. Después de la toma de Kazán entre 1553 y 1555, el zar construyó en el monasterio una catedral en honor de la Epifanía del Señor. Este es uno de los primeros templos de múltiples altares de mediados del siglo XVI, donde el programa de dedicaciones se expresa en la disposición de las iglesias laterales. Durante el Tiempo de los Problemas, el monasterio fue saqueado por los polacos. A mediados del siglo XVII, bajo el archimandrita Ion, se construyeron las iglesias de piedra de la Presentación y la iglesia de Nicolás en la puerta. En 1914, el monasterio acogió temporalmente el monasterio femenino de Eufrosinia de Polotsk y la escuela diocesana de Vitebsk, mientras que los residentes se trasladaron al monasterio de Spaso-Yakovlevsky. Tras la canonización de Dimitri de Rostov a mediados del siglo XVIII, el monasterio de Spaso-Yakovlevsky se volvió más notable, mientras que Avraamiyev pasó a un segundo plano, aunque seguía siendo visitado por miembros de la familia imperial, así como por Juan de Kronstadt y el patriarca Tikhon.

En 1923, los creyentes de los alrededores organizaron en el monasterio una comunidad religiosa, cuyo primer superior fue el archimandrita Neofit Korobov. El 3 de marzo de 1926, los edificios del monasterio fueron transferidos al Museo de Antigüedades de Rostov, pero la comunidad existió hasta el 16 de julio de 1929, cuando fue liquidada por una resolución del Presidium del VTsIK. Después del cierre, el clero que apoyaba a la comunidad comenzó a servir en la catedral de la Asunción de Rostov. En 1930, comenzó la demolición de las paredes del monasterio. En la catedral de la Epifanía se instaló un almacén de granos, en la iglesia de Nicolás, una unidad militar y viviendas, y en la de la Presentación, una guardería, luego un sanatorio y un centro de desintoxicación. Para finales del siglo XX, todos los edificios necesitaban reparaciones urgentes, especialmente la catedral de la Epifanía, que se encontraba en estado de emergencia.

En la década de 1990, el monasterio fue renovado. En 1993 se estableció aquí una dependencia de la iglesia de la Imagen No Hecha por Manos del Salvador del monasterio Andronikov de Moscú, que en 1994 se transformó en una dependencia patriarcal. El deber de superior fue desempeñado por el protoiereo Vyacheslav Savinykh. En 2004, con la bendición del Santo Sínodo de la Iglesia Ortodoxa Rusa, la dependencia se convirtió en el monasterio femenino de Avraamiyev de la Epifanía de la diócesis de Yaroslavl. La catedral de la Epifanía sigue en estado de emergencia. Los trabajos de restauración han sido criticados por defensores del patrimonio y organismos de conservación, ya que los nuevos elementos no corresponden a la apariencia histórica. En 2015, durante la realización de trabajos, se derrumbaron las bóvedas del pórtico. En marzo de 2016, se mencionó el monasterio de Avraamiyev en un ciclo de programas titulado "Ofensiva sobre el patrimonio", dedicado al estado insatisfactorio de los monumentos de historia y arquitectura en Rusia.