Die Legende über die Gründung des Klosters ist im Leben des Abraham von Rostow niedergeschrieben. Laut der Überlieferung stand an diesem Ort einst eine steinerne Idole von Weles, dem die Einheimischen verehrten. Das Idol wurde durch den Apostel Johannes den Theologen zerstört, der hier nach dem Gebet des Einsiedlers Abraham erschien und ihm einen Stab gab, mit dem das Idol zerbrochen wurde. An der Stelle der zerstörten heidnischen Stätte baute der Einsiedler eine Kirche und gründete ein Kloster. In der historischen Wissenschaft bleiben jedoch die Zeit und die Umstände der Klostergründung umstritten. Jewgeni Golubinski und Arsenij Kadlubowski erkennen Abraham nicht als Gründer der Abtei an, die erstmals in der Lawrentjewski-Chronik im Jahr 1261 erwähnt wird, und betrachten ihn als kirchlichen Würdenträger des 14. Jahrhunderts. Die meisten Wissenschaftler sind der Meinung, dass die ursprüngliche Fassung des Lebens im 15. Jahrhundert verfasst wurde.

Der Stab Abrahams befand sich lange Zeit im Kloster. Vor dem Feldzug nach Kasan besuchte Zar Iwan der Schreckliche das Kloster und nahm den Stab mit sich. Nach der Einnahme von Kasan in den Jahren 1553-1555 baute der Zar im Kloster eine Kathedrale zu Ehren der Epiphanie des Herrn. Dies ist eine der ersten mehrschiffigen Kirchen der Mitte des 16. Jahrhunderts, in der das Programm der Weihe in der Anordnung der Seitenkirchen zum Ausdruck kommt. In der Zeit der Wirren wurde das Kloster von den Polen geplündert. In der Mitte des 17. Jahrhunderts wurden unter dem Archimandriten Ion die steinernen Kirchen der Einführung und der Nikolai-Kirche errichtet. Im Jahr 1914 wurde das Euphrosiniev Polozk Frauenkloster und die Witebsker Diözesanschule vorübergehend auf das Klostergelände verlegt, während die Bewohner in das Spaso-Jakowlewskij Kloster umgesiedelt wurden. Nach der Kanonisierung von Dmitri von Rostow in der Mitte des 18. Jahrhunderts wurde das Spaso-Jakowlewskij Kloster prominenter, während das Abrahamiev in den Hintergrund trat, obwohl es weiterhin von Mitgliedern der kaiserlichen Familie sowie von Iwan von Kronstadt und Patriarch Tichon besucht wurde.

Im Jahr 1923 organisierten die Gläubigen der umliegenden Siedlungen eine religiöse Gemeinschaft im Kloster, deren erster Abt der Archimandrit Neophit Korobov wurde. Am 3. März 1926 wurden die Gebäude des Klosters dem Rostower Museum für Altertümer übergeben, aber die Gemeinschaft bestand bis zum 16. Juli 1929, als sie durch einen Beschluss des Präsidiums des WZIK aufgelöst wurde. Nach der Schließung trat der Klerus, der die Gemeinschaft unterstützte, in die Uspenski-Kathedrale von Rostow über. Im Jahr 1930 begann die Zerstörung der Klostermauern. In der Bogojevlenjski-Kathedrale wurde ein Getreidespeicher eingerichtet, in der Nikolai-Kirche eine Militäreinheit und Wohnraum, in der Einführung ein Kindergarten, später ein Sanatorium und eine Ausnüchterungsanstalt. Bis zum Ende des 20. Jahrhunderts benötigten alle Gebäude dringend Reparaturen, insbesondere die Bogojevlenjski-Kathedrale, die sich in einem Notstand befand.

In den 1990er Jahren wurde das Kloster wiederbelebt. Im Jahr 1993 wurde hier eine Dependence der Kirche des nicht von Händen gemachten Bildes des Erlösers des Moskauer Andronikow-Klosters gegründet, die 1994 in eine patriarchale Dependence umgewandelt wurde. Die Pflichten des Abtes übernahm der Protopresbyter Wjatscheslaw Sawinych. Im Jahr 2004 wurde die Dependence mit der Segnung des Heiligen Synods der Russisch-Orthodoxen Kirche in das Abrahamiev Bogojevlenjski Frauenkloster der Jaroslawler Diözese umgewandelt. Die Bogojevlenjski-Kathedrale bleibt in einem Notstand. Die Restaurierungsarbeiten stoßen auf Kritik von Denkmalschützern und Behörden, da die neuen Elemente nicht dem historischen Erscheinungsbild entsprechen. Im Jahr 2015 stürzten bei den Arbeiten die Gewölbe des Vorraums ein. Im März 2016 wurde das Abrahamiev Kloster in einer Reihe von Sendungen „Angriff auf das Erbe“ erwähnt, die dem unzureichenden Zustand von historischen und architektonischen Denkmälern in Russland gewidmet sind.