Le monastère est situé sur la rive droite de la rivière Obesta, près de son confluent avec la rivière Kleven, dans une plaine pittoresque. L'histoire de la communauté commence avec l'apparition de l'icône miraculeuse de la Nativité de la Vierge au début du XVIe siècle. À cette époque, ce territoire faisait partie de la volost de Krupets et était couvert d'une forêt dense, où les apiculteurs plaçaient des ruches sur les arbres. La forêt où l'icône est apparue était appelée "bortnoï oukhod".

L'image miraculeuse de la Mère de Dieu a été trouvée par des apiculteurs sur l'un des pins, rayonnant d'une lumière merveilleuse. D'une source d'eau curative jaillissait sous la racine du pin où l'icône avait été trouvée. De nombreuses personnes ont commencé à venir sur le lieu de l'apparition de l'icône. Un ermite, dont le nom est inconnu, s'est installé près de l'icône et a construit une chapelle, à la construction de laquelle ont participé des moines du monastère de Molchensk, ce qui a permis à l'icône de recevoir le nom de "Pustynno-Glinskaïa". Après l'achèvement de la chapelle, l'icône a été retirée du pin et placée dans l'église. Cependant, le lendemain, elle s'est à nouveau retrouvée sur le pin. Après avoir retiré à nouveau l'icône et l'avoir ramenée sur le pin, le supérieur a ordonné de couper l'arbre. À la fin du XVIe siècle, Thomas Milonov et ses compagnons ont construit ici une église en bois au nom de la Nativité de la Vierge.

Le nom "Glinskaïa" a deux explications : certains pensent qu'il est lié à l'extraction de l'argile par les potiers, d'autres, au nom de la famille des princes Glinski, qui possédaient cette région. Il est plus probable que le nom soit lié aux princes Glinski, descendants du khan Mamai.

Le monastère de Glinskaïa est étroitement lié au monastère de Molchensk de Poutivl, fondé par des moines de la Pustyn de Molchensk. À la fin du XVIe siècle, après les raids des Tatars, la construction du monastère de Poutivl a commencé. En 1605, après le saccage de la Pustyn de Molchensk par les Polonais, les moines se sont installés à Poutivl. Depuis le début du XVIe siècle jusqu'en 1648, le monastère de Glinskaïa a accumulé une riche expérience spirituelle. Depuis 1643, les moines de Poutivl possédaient les terres du monastère de Glinskaïa, mais pendant longtemps, ils n'ont pas célébré de services religieux. Au début du XVIIIe siècle, la communauté a renforcé sa situation matérielle, possédait de nombreuses terres et avait une riche économie. En mai 1781, une église en pierre à deux étages a été consacrée.

Dans l'église et ses chapelles, il y avait des iconostases en bois, sculptés et dorés, ornés de chasubles en argent et de couronnes. À la fin du XVIIIe et au début du XIXe siècle, l'église cathédrale et le clocher ont été couverts de fer noir. Le monastère de Glinskaïa possédait des forêts où vivaient des ours, des loups et d'autres animaux. Sur les terres arables, on cultivait du seigle, de l'avoine et du sarrasin. Les paysans pratiquaient l'agriculture, les femmes filaient et tissaient. Près du monastère, un étang avec un moulin a été aménagé, ainsi qu'une ruche pour la collecte de miel et de cire. Entre 1764 et 1785, les moines ont amélioré le monastère en construisant une église en pierre et une clôture.

Au début du XIXe siècle, le monastère de Glinskaïa est devenu un hôpital spirituel, où étaient envoyés des clercs fautifs. L'abbé Philaret Danilevski, supérieur de 1817 à 1841, a transformé la communauté en introduisant un strict règlement de vie commune. Il a également construit des bâtiments pour des ateliers et des hôtels.

En 1860, la chapelle du skit proche a été transformée en église, et en 1864, la reconstruction de l'église cathédrale a été achevée. En 1874, un bâtiment hospitalier pour les pèlerins et les moines a été construit. Le monastère de Glinskaïa a activement soutenu l'éducation populaire et a publié de la littérature spirituelle. Au début du XXe siècle, la communauté accueillait jusqu'à 60 000 pèlerins par an, leur fournissant logement et assistance.

Avec l'arrivée du pouvoir soviétique, le monastère a été fermé et ses biens ont été pillés. En 1922, une partie des terres et le moulin ont été confisqués, et en septembre de la même année, le monastère a été fermé. À sa place, une ville d'enfants a été créée. En 1942, le monastère a rouvert, mais seules quelques constructions ont été conservées. En 1947, un terrain a été attribué au monastère, où des céréales ont commencé à être semées et des légumes cultivés.

Le 13 juillet 1961, le monastère de Glinskaïa a été fermé, et ses biens ont été transférés à une maison de retraite. En 1994, le monastère a été ressuscité, et en 1996, il a reçu le statut de Stavropigie.