El monasterio está situado en la orilla derecha del río Obesta, cerca de su confluencia con el río Kleven, en una pintoresca llanura. La historia de la comunidad comienza con la aparición de la milagrosa icono de la Natividad de la Santísima Virgen en la primera mitad del siglo XVI. En ese momento, este territorio era parte del volost de Krupetskaya y estaba cubierto de un denso bosque, donde los apicultores colocaban colmenas en los árboles. El bosque, donde apareció el ícono, se llamaba "bortnoye ukhoy".

La imagen milagrosa de la Madre de Dios fue encontrada por los apicultores en uno de los pinos, brillando con una luz maravillosa. De la raíz del pino, donde fue hallado el ícono, brotaba una fuente de agua curativa. Muchas personas comenzaron a acudir al lugar de la aparición del ícono. Un ermitaño, cuyo nombre se desconoce, se estableció cerca del ícono y construyó una capilla, en la construcción de la cual participaron los monjes del monasterio de Molchenskaya Pecherskaya, gracias a lo cual el ícono recibió el nombre de "Pustynno-Glinskoe". Después de completar la construcción de la capilla, el ícono fue retirado del pino y colocado en la iglesia. Sin embargo, al día siguiente volvió a aparecer en el pino. Después de retirar nuevamente el ícono y devolverlo al pino, el superior ordenó talar el árbol. A finales del siglo XVI, Foma Milonov y sus compañeros construyeron aquí una iglesia de madera en honor a la Natividad de la Santísima Virgen.

El nombre "Glinskoe" tiene dos explicaciones: algunos creen que está relacionado con la extracción de arcilla por parte de los alfareros, otros, con el apellido de los príncipes Glinsky, que poseían esta área. Es más probable que el nombre esté relacionado con los príncipes Glinsky, descendientes del kan Mamai.

El Monasterio Glinskoe está estrechamente relacionado con el Monasterio de Molchensk en Putivl, fundado por los monjes de la Pustyn de Molchensk. A finales del siglo XVI, después de las incursiones tártaras, comenzó la construcción del monasterio de Putivl. En 1605, tras la devastación de la Pustyn de Molchensk por los polacos, los monjes se trasladaron a Putivl. Desde principios del siglo XVI hasta 1648, el Monasterio Glinskoe acumuló una rica experiencia espiritual. Desde 1643, los monjes de Putivl poseían las tierras del Monasterio Glinskoe, pero durante mucho tiempo no celebraron servicios religiosos. A principios del siglo XVIII, la comunidad fortaleció su situación material, poseía muchas tierras y tenía una economía próspera. En mayo de 1781, se consagró una iglesia de piedra de dos pisos.

En la iglesia y sus capillas había iconostasios de madera, tallados y dorados, decorados con vestiduras de plata y coronas. A finales del siglo XVIII y principios del XIX, la iglesia catedral y el campanario fueron cubiertos con hierro negro. El Monasterio Glinskoe poseía bosques donde habitaban osos, lobos y otros animales. En las tierras cultivables sembraban centeno, avena y trigo sarraceno. Los campesinos se dedicaban a la agricultura, las mujeres hilaban y tejían. Cerca del monasterio se construyó un estanque con un molino, así como una colmena para la recolección de miel y cera. Entre 1764 y 1785, los monjes mejoraron la comunidad, construyendo un templo de piedra y una cerca.

A principios del siglo XIX, el Monasterio Glinskoe se convirtió en un sanatorio espiritual, al que se enviaban a los clérigos en problemas. El igumen Filaret Danilevsky, superior desde 1817 hasta 1841, transformó la comunidad, introduciendo un estricto reglamento de vida en común. También construyó edificios para talleres y alojamientos.

En 1860, la capilla del Skit cercano fue transformada en templo, y en 1864 se completó la reconstrucción de la iglesia catedral. En 1874 se construyó un edificio hospitalario para los peregrinos y monjes. El Monasterio Glinskoe apoyó activamente la educación popular y publicó literatura espiritual. A principios del siglo XX, la comunidad recibía hasta 60 mil peregrinos anualmente, proporcionándoles alojamiento y asistencia.

Con la llegada del poder soviético, la comunidad fue cerrada y su propiedad saqueada. En 1922, parte de la tierra y el molino fueron confiscados, y en septiembre de ese mismo año, el monasterio fue cerrado. En su lugar se creó un pueblo infantil. En 1942, la comunidad fue reabierta, pero solo quedaron algunos edificios. En 1947, se le asignó al monasterio un terreno donde comenzaron a sembrar cereales y cultivar verduras.

El 13 de julio de 1961, el Monasterio Glinskoe fue cerrado, y su propiedad fue transferida a un hogar de internado. En 1994, el monasterio fue renacido, y en 1996 se le otorgó la Estavropigia.