À l'emplacement de l'église en bois de l'Annonciation de la Sainte Vierge, que, selon la tradition ecclésiastique, a été construite par le saint prince Constantin Sviatoslavitch, fils cadet du prince de Tchernigov Sviatoslav Iaroslavitch et petit-fils de Iaroslav le Sage, un nouveau bâtiment a vu le jour. Certaines sources le considèrent également comme petit-fils de Iaroslav Sviatoslavitch de Riazan.

Selon la légende ecclésiastique, les habitants locaux sont restés païens pendant longtemps, adorant les forces de la nature. Ayant appris cela, le prince Constantin a demandé à son père la ville de Mourom pour convertir les citadins au christianisme. Ses fils Mikhaïl et Fiodor l'ont aidé. Les païens de Mourom ont résisté et ont même tué le fils cadet Mikhaïl. Cependant, voyant un signe miraculeux de l'icône de la Mère de Dieu, amenée de Byzance et appelée l'icône de Mourom, ils se sont repentis et ont été baptisés dans le lac Kstovo. C'est dans ce temple que priait le saint évêque Basile.

En 1547, le prince Constantin et ses fils Mikhaïl et Fiodor ont été canonisés. Le monastère a été fondé en 1553 par Ivan le Terrible après sa visite à Mourom en 1552. Depuis 1555, les reliques du prince Constantin étaient conservées dans la cathédrale de l'Annonciation. En 1616, le monastère a été détruit par les Polonais, mais au XVIIe siècle, il a été progressivement restauré. En 1664, le marchand de Mourom Tarasiy Tsvetnov a reconstruit la cathédrale de l'Annonciation et a installé une horloge sur le clocher. En 1791, une école spirituelle de Mourom a été ouverte sur le territoire du monastère. Après l'incendie de 1792, les bâtiments en pierre et les sanctuaires ont survécu, mais l'école a été transférée dans un autre bâtiment et fermée en 1800.

Pendant la guerre patriotique de 1812, les icônes de la Mère de Dieu de Iver et de Vladimir étaient conservées dans le monastère. En 1866, le monastère a reçu la deuxième classe, et en 1867 et 1882, il était dirigé par les évêques de Mourom. Le monastère a été fermé en 1919, mais la communauté a continué à servir dans la cathédrale. En 1923, les reliques des princes Constantin, Mikhaïl et Fiodor ont été exhumées et transférées au musée, où elles sont restées jusqu'en 1989. En 1940, la cathédrale a été fermée, mais deux ans plus tard, elle est devenue une église paroissiale. En 1946, l'hiéromoine Pimen Izvekov, futur patriarche de Moscou et de toute la Russie, y a servi. En 1991, le Saint-Synode a rétabli la vie monastique dans le monastère. Dans la crypte de la cathédrale reposent les reliques du saint évêque Basile de Mourom et du vénérable Julien Kouchoukov.

Dans le nécropole du monastère reposent des habitants célèbres de Mourom et des membres du clergé, y compris le supérieur du monastère, l'archimandrite Alexeï Polissadov, arrière-grand-père du poète Andreï Voznesensky.

L'église principale du monastère est la cathédrale de l'Annonciation, dont la construction a commencé au XVIe siècle, et la reconstruction a eu lieu dans les années 1660. Le décor extérieur de la cathédrale est un exemple de l'ornementation. La cathédrale de l'Annonciation est le seul bâtiment ayant survécu à la destruction du monastère pendant le Temps des Troubles. Un clocher à bulbe a été ajouté à la cathédrale, et l'église de Stepanie, située à l'entrée, date de 1716. En 1811, une clôture monastique avec des tours a été construite.