En el lugar de la iglesia de madera de la Anunciación de la Santísima Virgen, que, según la tradición eclesiástica, fue construida por el santo príncipe Constantino Svyatoslavich, el hijo menor del príncipe de Chernigov Svyatoslav Yaroslavich y nieto de Yaroslav el Sabio, surgió una nueva edificación. Algunas fuentes también lo consideran nieto de Yaroslav Svyatoslavich de Riazán.

Según la leyenda eclesiástica, los habitantes locales permanecieron durante mucho tiempo como paganos, adorando a las fuerzas de la naturaleza. Al enterarse de esto, el príncipe Constantino pidió a su padre Murom como feudo, para convertir a los ciudadanos al cristianismo. Le ayudaron sus hijos Mijaíl y Fiódor. Los paganos de Murom resistieron e incluso mataron al hijo menor de Mijaíl. Sin embargo, al ver un milagroso signo de la icono de la Madre de Dios, traída de Bizancio y llamada Muromskaya, se arrepintieron y aceptaron el bautismo en el lago Kstovo. En este templo oró el santo obispo Basilio.

En 1547, el príncipe Constantino y sus hijos Mijaíl y Fiódor fueron canonizados. El monasterio fue fundado en 1553 por Iván el Terrible después de su visita a Murom en 1552. Desde 1555, en la catedral de la Anunciación se guardaron las reliquias del príncipe Constantino. En 1616, el monasterio fue destruido por los polacos, pero en el siglo XVII fue gradualmente restaurado. En 1664, el comerciante de Murom Tarasiy Tsvetnov reconstruyó la catedral de la Anunciación y colocó un reloj en el campanario. En 1791, se abrió en el territorio del monasterio la escuela espiritual de Murom. Después del incendio de 1792, los edificios de piedra y las reliquias sobrevivieron, pero la escuela fue trasladada a otro lugar y cerrada en 1800.

Durante la Guerra Patriótica de 1812, se guardaron en el monasterio las iconos de la Virgen de Iver y de Vladimir. En 1866, el monasterio recibió la segunda clase, y en 1867 y 1882 fue administrado por los obispos de Murom. El monasterio fue cerrado en 1919, pero la comunidad continuó sirviendo en la catedral. En 1923, las reliquias de los príncipes Constantino, Mijaíl y Fiódor fueron desenterradas y trasladadas a un museo, donde permanecieron hasta 1989. En 1940, la catedral fue cerrada, pero dos años después se convirtió en iglesia parroquial. En 1946, aquí sirvió el hieromonje Pimen Izvekov, futuro patriarca de Moscú y de toda Rusia. En 1991, el Santo Sínodo reanudó la vida monástica en el monasterio. En la cripta de la catedral descansan las reliquias del santo Basilio de Murom y del venerable Julián Kochukov.

En el cementerio del monasterio están enterrados conocidos habitantes de Murom y clérigos, incluyendo al abad del monasterio, el archimandrita Alexiy Polisadov, bisabuelo del poeta Andréi Voznesenski.

La iglesia principal del monasterio es la catedral de la Anunciación, cuya construcción comenzó en el siglo XVI, y la reconstrucción ocurrió en la década de 1660. El acabado exterior de la catedral es un ejemplo de ornamentación. La catedral de la Anunciación es el único edificio que sobrevivió a la devastación del monasterio durante el Tiempo de Troubles. A la catedral se le añadió un campanario de cúpula, y la iglesia de Estefanía, situada en la entrada, data de 1716. En 1811 se construyó la cerca del monasterio con torres.