An der Stelle der hölzernen Kirche der Verkündigung der Heiligen Gottesmutter, die laut kirchlicher Überlieferung von dem heiligen Fürsten Konstantin Svyatoslavich, dem jüngeren Sohn des Fürsten von Tschernihiw Svyatoslav Jaroslavich und Enkel von Jaroslav dem Weisen, erbaut wurde, entstand ein neues Bauwerk. Einige Quellen betrachten ihn auch als Enkel von Jaroslav Svyatoslavich von Rjasan.

Laut kirchlicher Überlieferung blieben die Einheimischen lange Zeit Heiden und verehrten die Naturkräfte. Als Fürst Konstantin davon erfuhr, bat er seinen Vater um das Fürstentum Murom, um die Stadtbewohner zum Christentum zu bekehren. Ihm halfen seine Söhne Michail und Fjodor. Die Muromer Heiden leisteten Widerstand und töteten sogar den jüngeren Sohn Michails. Doch als sie ein wunderbares Zeichen von der Ikone der Gottesmutter sahen, die aus Byzanz gebracht und als Muromer bezeichnet wurde, bereuten sie und nahmen die Taufe im See Kstovo an. In diesem Tempel betete der heilige Bischof Basilius.

Im Jahr 1547 wurden Fürst Konstantin und seine Söhne Michail und Fjodor heiliggesprochen. Das Kloster wurde 1553 von Iwan dem Schrecklichen nach seinem Besuch in Murom im Jahr 1552 gegründet. Ab 1555 wurden im Blagoweschenski-Kathedrale die Reliquien von Fürst Konstantin aufbewahrt. Im Jahr 1616 wurde das Kloster von den Polen zerstört, aber im 17. Jahrhundert allmählich wiederhergestellt. 1664 baute der Muromer Kaufmann Tarasij Tsvetnov die Blagoweschenski-Kathedrale neu und installierte eine Uhr am Glockenturm. 1791 wurde auf dem Gelände des Klosters die Muromer Geistliche Schule eröffnet. Nach dem Brand von 1792 blieben die steinernen Gebäude und Heiligtümer unversehrt, aber die Schule wurde in ein anderes Gebäude verlegt und 1800 geschlossen.

Während des Vaterländischen Krieges von 1812 wurden im Kloster die Iwer und Wladimir Ikonen der Gottesmutter aufbewahrt. 1866 erhielt das Kloster die zweite Klasse, und in den Jahren 1867 und 1882 wurde es von den Bischöfen von Murom geleitet. Das Kloster wurde 1919 geschlossen, aber die Brüder setzten den Dienst in der Kathedrale fort. 1923 wurden die Reliquien der Fürsten Konstantin, Michail und Fjodor geöffnet und in ein Museum gebracht, wo sie bis 1989 blieben. 1940 wurde die Kathedrale geschlossen, aber zwei Jahre später wurde sie zur Pfarrkirche. 1946 diente hier der Hieromönch Pimen Izvekov, der zukünftige Patriarch von Moskau und ganz Russland. 1991 erneuerte der Heilige Synod das klösterliche Leben im Kloster. In der Krypta der Kathedrale ruhen die Reliquien des heiligen Bischofs Basilius von Murom und des heiligen Julian Kotschukov.

Im Nekropol des Klosters sind bekannte Einwohner von Murom und Geistliche beigesetzt, darunter der Abt des Klosters, Archimandrit Alexij Polysadow, der Urgroßvater des Dichters Andrei Wosnesenski.

Die Hauptkirche des Klosters ist die Blagoweschenski-Kathedrale, deren Bau im 16. Jahrhundert begann und deren Umgestaltung in den 1660er Jahren stattfand. Die äußere Gestaltung der Kathedrale ist ein Beispiel für Ornamentik. Die Blagoweschenski-Kathedrale ist das einzige Gebäude, das die Zerstörung des Klosters in der Zeit der Wirren überstanden hat. An die Kathedrale ist ein spitzgiebeliger Glockenturm angebaut, und die Vorhallen-Kirche St. Stephan stammt aus dem Jahr 1716. 1811 wurde die Klosterumfriedung mit Türmchen erbaut.