La comunidad de Vajeozero fue fundada por los discípulos del venerable Alejandro de Svir, los venerables Genadio y Nikifor. El anciano Genadio se estableció primero en la orilla del lago Vaje alrededor del año 1500 en una pequeña cueva. Su alimento eran hierbas, y su lecho, la tierra. Por sus hazañas recibió grandes Dones de Dios, milagros y sanaciones aún en vida. El venerable Genadio falleció alrededor de 1516, sin haber podido fundar el monasterio, pero santificando este lugar con sus hazañas y preparándolo para la llegada de otro discípulo del santo Alejandro de Svir, el venerable Nikifor.

En 1520, el venerable Nikifor junto con los monjes del monasterio de Svir construyó en la orilla del lago Vajeozero una iglesia de madera de la Transfiguración y varias celdas, creando así el monasterio masculino Spaso-Preobrazhensky de Vajeozero. El venerable Nikifor se convirtió en su primer igumen y permaneció en ese cargo hasta su muerte el 9 de febrero de 1557.

Por un decreto del zar Iván Vasílievich el Terrible, el monasterio recibió tierras "en todas las cuatro direcciones por una verst, excepto pantanos y piedras". Los monjes debían trabajar la tierra ellos mismos, sin contratar trabajadores y sin poseer aldeas ni campesinos.

Tras la muerte del venerable Nikifor, el igumen Dorofey se convirtió en el superior, quien erigió una capilla sobre las tumbas de los fundadores. A principios del siglo XVII, durante el tiempo de disturbios, el monasterio fue saqueado por los suecos, quienes destruyeron las propiedades y mataron a parte de la comunidad, incluyendo al igumen Dorofey. Las tumbas de los mártires se convirtieron en un lugar de peregrinación, pero la comunidad no pudo recuperarse durante mucho tiempo.

En 1640, el igumen Antonio se convirtió en el superior, quien donó al monasterio un valioso Evangelio y construyó una celda. Sin embargo, el estado de la comunidad seguía siendo precario. En 1680, el constructor fue el anciano Savvaty, y para entonces las propiedades del monasterio habían mejorado significativamente, y el número de monjes y trabajadores aumentó a 22 personas.

En 1701 y 1764, el gobierno del Imperio Ruso llevó a cabo la secularización de los bienes eclesiásticos, y el desierto de Nikifor fue anexado al desierto de Syandem, y luego cerrado y convertido en iglesia parroquial. En 1800, la comunidad fue nuevamente anexada al monasterio de Alejandro de Svir.

En 1846, el desierto recuperó su autonomía gracias a los esfuerzos del anciano Isaías. Sin embargo, en 1885, el monasterio sufrió un incendio que destruyó todos los edificios, excepto algunos. La restauración comenzó gracias a los esfuerzos del superior padre Benjamín y el apoyo del santo justo Juan de Kronstadt.

Después de la revolución de 1917, la vida monástica se interrumpió, y en sus tierras se organizó una comuna monástica, luego una granja estatal y una colonia infantil. En 1922 y 1923, los monjes fueron fusilados, y el monasterio fue destruido. La resurrección de la comunidad comenzó en 1991, cuando se le devolvió el estatus jurídico. El monasterio fue renacido como femenino y luego transformado en masculino. En 2000, las reliquias del beato monje Vladimir y partes de las reliquias del santo príncipe Alejandro Nevski fueron trasladadas al monasterio.