Según una leyenda tardía, el monasterio fue fundado alrededor del año 1330 por el murza tártaro Chet, quien, huyendo de la Horda de Oro hacia Iván Kalita, se bautizó en Moscú con el nombre de Zacarías. Aquí se le apareció la Madre de Dios con el apóstol Felipe y el santo mártir Ipacio de Gangra, lo que llevó a su sanación. En agradecimiento, fundó el monasterio. Los investigadores modernos consideran al murza Chet una figura mítica, y el "Relato sobre el príncipe Chet", una leyenda genealógica creada para otorgar estatus principesco a la familia Godunov. El historiador Stepán Veselovski atribuyó la fundación del monasterio a finales del siglo XIII. Primero se construyó la iglesia de la Santísima Trinidad, luego la iglesia de la Natividad de la Virgen, varias celdas y una muralla de roble. Alrededor había edificios residenciales y de servicio, todos de madera. Según una versión, el monasterio fue fundado por el príncipe Vasili Yaroslavich, hermano de Alejandro Nevski, quien prefería vivir en Kostroma. Las acciones de Vasili Yaroslavich también se atribuyen al legendario príncipe Vasili Kvashne. Según otra versión, el monasterio fue fundado por los novgorodenses, ya que San Ipacio era el patrón de los posadniks de Novgorod, y el río Kostroma servía como ruta hacia el Volga. Tras la muerte del príncipe Vasili y la abolición del principado de Kostroma, el monasterio pasó a estar bajo el patrocinio de la familia Godunov, que se elevó en el siglo XVI. Los Godunov consideraban a Zacarías su antepasado y se convertían en patronos del monasterio. Aquí se encuentra la cripta de la familia, incluyendo las tumbas de los padres de Boris Godunov. Durante este período, el monasterio se desarrolló activamente. Desde 1586 hasta 1591 recibió de los Godunov 1000 rublos y varias aldeas. Para el año 1600, el monasterio se convirtió en el cuarto mayor terrateniente en Rusia, poseyendo más de 400 aldeas. Con los fondos de Dmitri Godunov se levantaron muros de piedra con torres y se fundó la catedral de la Trinidad. En 1564 se completó la construcción de la iglesia de invierno de la Natividad de la Santísima Virgen. En 1595 y 1597 se construyó un templo sobre las Puertas Sagradas. Los Godunov donaron numerosos libros y utensilios de la iglesia. Se establecieron un taller de pintura y una gran biblioteca en el monasterio. Gracias a los esfuerzos de los Godunov, a finales del siglo XVI, el monasterio adquirió importancia en la vida política y espiritual de Rusia. Se le llamaba "La Ilustre Lavra", y al abad se le otorgó el rango de archimandrita en 1599.

Durante la época de la Tumultuosa, el monasterio sufrió un declive. Tras la súplica del zar Vasili Shuisky por ayuda, el archimandrita Teodosio y el igumen Arsenio se dirigieron a Tushino en 1608 y juraron lealtad a Dmitri II. El monasterio cayó en manos de sus partidarios. En febrero de 1609, los habitantes de Kostroma se rebelaron, pero no pudieron tomar el monasterio de inmediato, protegido por poderosos muros y cañones. En abril, el ejército de Vasili Shuisky comenzó el asedio, y solo en septiembre de 1609 el monasterio fue capturado. Desde el otoño de 1612, aquí vivieron el joven Mijaíl Románov y su madre. El 13 de marzo de 1613, llegó al monasterio una embajada de la Asamblea de la Tierra, que eligió a Mijaíl como zar. El 14 de marzo, en la catedral de la Trinidad, se llevó a cabo el rito de invocación de Mijaíl Románov al trono, lo que puso fin a la época de la Tumultuosa.

El 23 de noviembre de 1989 se llevó a cabo el primer servicio religioso tras el cierre del monasterio, y en 1991 se registró la comunidad monástica de San Trifón. En 1993, a pesar de las protestas, se le entregó a la comunidad el territorio de la Nueva Ciudad. En 2002, debido a negligencia, se incendió la iglesia de la Transfiguración de 1628. En 2004, por orden del Presidente de Rusia, los edificios del monasterio fueron entregados a la diócesis de Kostroma. Esto provocó descontento, ya que el museo-reserva quedó sin espacio. El archimandrita del monasterio es el obispo Ferapont Kashin, y su superior es el ieromonje Pedro Eryshalov.