Nach einer späten Legende wurde das Kloster um 1330 von dem tatarischen Murza Tchet gegründet, der, aus der Goldenen Horde zu Iwan Kalita geflohen, in Moskau unter dem Namen Zacharias getauft wurde. Hier erschien ihm die Gottesmutter mit dem Apostel Philippus und dem heiligen Märtyrer Ipatius von Gangra, was zu seiner Heilung führte. Aus Dankbarkeit gründete er das Kloster. Moderne Forscher betrachten den Murza Tchet als mythische Figur und die "Erzählung über Fürst Tchet" als genealogische Legende, die geschaffen wurde, um der Familie Godunov den Fürstentitel zu verleihen. Der Historiker Stepan Weselowski datierte die Gründung des Klosters auf das Ende des 13. Jahrhunderts. Zuerst wurde die Kirche der Heiligen Dreifaltigkeit erbaut, dann die Kirche der Geburt der Gottesmutter, mehrere Zellen und eine Eichenmauer. Rundherum befanden sich Wohn- und Wirtschaftsgebäude, alle aus Holz. Nach einer Version wurde das Kloster von Fürst Wasilij Jaroslawitsch, dem Bruder von Alexander Newski, gegründet, der es vorzog, in Kostroma zu leben. Die Taten von Wasilij Jaroslawitsch werden auch dem legendären Fürsten Wasilij Kwaschne zugeschrieben. Nach einer anderen Version gründeten die Nowgoroder das Kloster, da der heilige Ipatius der Schutzpatron der Stadthalter von Nowgorod war und der Fluss Kostroma als Weg zur Wolga diente. Nach dem Tod von Fürst Wasilij und der Aufhebung des Fürstentums Kostroma kam das Kloster unter den Schutz der Familie Godunov, die im 16. Jahrhundert aufstieg. Die Godunovs betrachteten Zacharias als ihren Vorfahren und wurden zu Stiftern des Klosters. Hier befindet sich die Grabstätte der Familie, einschließlich der Gräber der Eltern von Boris Godunov. In dieser Zeit entwickelte sich das Kloster aktiv. Von 1586 bis 1591 erhielt es von den Godunovs 1000 Rubel und mehrere Dörfer. Bis 1600 wurde das Kloster zum viertgrößten Grundbesitzer in Russland und besaß mehr als 400 Dörfer. Mit den Mitteln von Dmitri Godunov wurden steinerne Mauern mit Türmen errichtet und die Dreifaltigkeitskathedrale gegründet. 1564 wurde der Bau der Winterkirche der Geburt der Heiligen Gottesmutter abgeschlossen. 1595 und 1597 wurde eine Kirche über den Heiligen Toren erbaut. Die Godunovs spendeten zahlreiche Kirchenbücher und -geräte. Im Kloster wurden eine Malwerkstatt und eine große Bibliothek eingerichtet. Dank der Bemühungen der Godunovs erlangte das Kloster bis Ende des 16. Jahrhunderts Bedeutung im politischen und geistlichen Leben Russlands. Es wurde als "Berühmte Lawra" bezeichnet, und der Abt erhielt 1599 den Titel eines Archimandriten.

Während der Zeit der Wirren erlebte das Kloster einen Niedergang. Nach dem Aufruf von Zar Wasilij Schujski um Hilfe reisten 1608 der Archimandrit Theodosij und der Abt Arsenij nach Tushino und schworen Lügen-Dmitri II. Das Kloster fiel in die Hände seiner Anhänger. Im Februar 1609 erhoben sich die Kostromer, konnten das Kloster jedoch nicht sofort einnehmen, da es durch mächtige Mauern und Kanonen geschützt war. Im April begann die Armee von Wasilij Schujski mit der Belagerung, und erst im September 1609 wurde das Kloster erobert. Ab Herbst 1612 lebten der junge Michail Romanow und seine Mutter hier. Am 13. März 1613 kam eine Botschaft des Landtags ins Kloster, die Michail zum Zaren wählte. Am 14. März fand in der Dreifaltigkeitskathedrale der Ritus der Berufung Michail Romanows zum Zaren statt, was das Ende der Zeit der Wirren einleitete.

Am 23. November 1989 fand der erste Gottesdienst nach der Schließung des Klosters statt, und 1991 wurde die Heilig-Troitzkaja Ipatiev-Mönchsgemeinschaft registriert. 1993 wurde der Gemeinschaft trotz Protesten das Gebiet der Neuen Stadt übertragen. 2002 brannte aufgrund von Nachlässigkeit die Kirche der Verklärung des Erlösers von 1628 nieder. 2004 wurden die Gebäude des Klosters auf Anweisung des Präsidenten Russlands an das Bistum Kostroma übertragen. Dies führte zu Unmut, da das Museum-Reservat ohne Räumlichkeiten blieb. Der heilige Archimandrit des Klosters ist Bischof Ferapont Kashin, und sein Abt ist der Iremonach Peter Jerashalov.