La primera mención del monasterio en los anales data de 1620, cuando fue fundado por el monje Gelasio. Los monjes vivían y oraban en las cuevas de yeso, que por su arquitectura y diseño recordaban a las de Kiev-Pechersk, y estaban excavadas en una de las colinas cerca del pueblo de Chernyanka. En estas cuevas había celdas ascéticas con cama y mesa, talladas en yeso, así como un templo subterráneo.

El monasterio existió durante 144 años y fue cerrado en 1764 por orden de la emperatriz Catalina II. La entrada a las cuevas fue bloqueada, y los servicios en el templo subterráneo cesaron. El templo de la Transfiguración del monasterio, construido en la década de 1650, se convirtió en parroquial.

Con el tiempo, los habitantes del pueblo de Jolki ya no podían indicar el lugar donde se encontraba la capilla de entrada construida en 1757, y la entrada al monasterio subterráneo se había perdido.

A mediados de la década de 1970, historiadores y estudiosos locales mostraron interés por las cuevas, y la administración del distrito de Chernyanka decidió restaurarlas. Las cuevas de Jolki, parcialmente restauradas, se abrieron a los visitantes a principios de la década de 1990, y los trabajos de restauración continuaron.

En 1995, comenzaron a celebrarse servicios en el templo subterráneo de San Trifón por los clérigos del distrito de Chernyanka. Jolki comenzó a ser visitado no solo por turistas, sino también por peregrinos.

En 1996, en el territorio del antiguo monasterio de Jolki, el obispo de Belgorod y Starooskolsky, Juan, consagró tres piedras angulares para la construcción de dos templos y una capilla.

Primero se construyó un templo de entrada en honor a los Venerables Antonio y Teodosio de Kiev-Pechersk, y luego la capilla de Vladímir.

En diciembre de 1999, el arzobispo de Belgorod y Starooskolsky, Juan, consagró el templo del monasterio en honor a la imagen de la Madre de Dios de Don. En la reunión del Santo Sínodo de la Iglesia Ortodoxa Rusa el 28 de diciembre de 1999, se bendijo la apertura del monasterio masculino de San Trifón de Jolki.