La iglesia se menciona por primera vez en el siglo XVIII, cuando en 1773 comenzó la construcción de una nueva iglesia de piedra en el lugar de la capilla del cementerio. Se erigieron la iglesia fría en honor a Juan Bautista, consagrada el 29 de mayo (9 de junio) de 1787, y un altar cálido en honor a San Nicolás, consagrado el 2 (13) de diciembre de 1792. La iglesia era pequeña, con una longitud de 9,5 sazhenes y un ancho de 3,5 sazhenes, ocupando la mayor parte la iglesia fría. El campanario era pequeño y bajo, y la iglesia no contaba con ricos utensilios.

La nueva iglesia fue asignada a la catedral de la Anunciación, y hasta 1835 los servicios se realizaban con el clero de la catedral, así como sacerdotes de otras iglesias de Kungur. Debido a la estrechez de la iglesia, no había suficiente espacio para los fieles, y en 1867 se planeó su reconstrucción con la construcción de dos altares. Sin embargo, debido a la pobreza de la iglesia y a la pequeña congregación, se decidió transferir la iglesia al monasterio femenino de Kungur, y la congregación se asignó a la iglesia de Tikhvin, lo que llevó a la suspensión de la reconstrucción. Sin embargo, en 1872 se mantuvo la congregación de la iglesia de Juan Bautista.

El 9 (21) de mayo de 1886 se colocó una nueva capilla en honor a la imagen de la Madre de Dios y del mártir Cristóforo en el lado este de la iglesia. En 1889, gracias a las donaciones del comerciante A. P. Chuloshnikov, la iglesia fue decorada con pintura. En 1892 comenzó una gran reconstrucción de la iglesia bajo la dirección del arquitecto permiano A. B. Turchevich.

El 27 de abril (9 de mayo) de 1894 se celebró la última Liturgia en el altar de Juan Bautista, y el 22 de mayo (3 de junio) de 1894 se colocaron nuevos altares en el lugar del altar demolido.

Después de la Revolución de Octubre de 1917, la vida de la iglesia fue disminuyendo gradualmente, y el 9 de enero de 1931 fue cerrada. Sus instalaciones se utilizaron para secciones de forja-prensado y soldadura, y durante mucho tiempo pertenecieron a una colonia cercana. Los interiores fueron completamente remodelados, y la pintura artística se perdió.

El 1 de agosto de 1990, el edificio de la iglesia fue devuelto a los creyentes, y en los años siguientes fue gradualmente reparado. En 1996, el Patriarca Alexio II visitó la iglesia, y ese mismo año se fundieron 7 nuevas campanas para la iglesia, y el 17 de septiembre de 1997 se instaló una cúpula en el campanario.

La iglesia está en funcionamiento y es reconocida como un objeto de patrimonio cultural de importancia regional.