Die Kirche wird erstmals im 18. Jahrhundert erwähnt, als 1773 der Bau einer neuen Steinkirche anstelle der Friedhofskapelle begann. Es wurden eine kalte Kirche zu Ehren von Johannes dem Täufer, die am 29. Mai (9. Juni) 1787 geweiht wurde, und ein warmer Altar zu Ehren von Nikolaus dem Wundertäter, der am 2. (13.) Dezember 1792 geweiht wurde, errichtet. Die Kirche war klein, ihre Länge betrug 9,5 Sazhen und ihre Breite 3,5 Sazhen, wobei der kalte Tempel den größten Teil einnahm. Der Glockenturm war klein und niedrig, und die Kirche verfügte nicht über reiche Ausstattung.

Die neue Kirche wurde der Blagoweschtschensk-Kathedrale zugeordnet, und bis 1835 fanden die Gottesdienste dort mit dem Kathedralen-Priester und auch mit Priestern aus anderen Kirchen von Kungur statt. Aufgrund der Enge der Kirche reichte der Platz für die Betenden nicht aus, und 1867 war eine Umgestaltung mit der Einrichtung von zwei Altären geplant. Aufgrund der Armut der Kirche und der kleinen Gemeinde wurde jedoch beschlossen, die Kirche dem Kungur Frauenkloster zu übertragen und die Gemeinde der Tichwin-Kirche zuzuordnen, was zur Einstellung der Umgestaltung führte. Dennoch wurde 1872 die Gemeinde der Johannes dem Täufer-Kirche erhalten.

Am 9. (21.) Mai 1886 wurde eine neue Kapelle zu Ehren des Bildes der Gottesmutter und des Märtyrers Christophorus an der Ostseite der Kirche eingeweiht. 1889 wurde die Kirche auf Spenden des Kaufmanns A. P. Chuloshnikov mit Malerei geschmückt. 1892 begann eine umfassende Umgestaltung der Kirche unter der Leitung des permischen Architekten A. B. Turchevich.

Am 27. April (9. Mai) 1894 fand in der Johannes dem Täufer-Kapelle die letzte Liturgie statt, und am 22. Mai (3. Juni) 1894 wurden anstelle des abgerissenen Altars neue Altäre eingeweiht.

Nach der Oktoberrevolution von 1917 erlosch das Leben der Kirche allmählich, und am 9. Januar 1931 wurde sie geschlossen. Ihre Räumlichkeiten wurden für Schmiede- und Schweißarbeiten genutzt und gehörten lange Zeit einer nahegelegenen Kolonie. Die Innenräume wurden vollständig umgestaltet, und die künstlerische Malerei ging verloren.

Am 1. August 1990 wurde das Gebäude der Kirche den Gläubigen zurückgegeben, und in den folgenden Jahren wurde es schrittweise renoviert. 1996 besuchte Patriarch Alexius II. die Kirche, im selben Jahr wurden 7 neue Glocken für die Kirche gegossen, und am 17. September 1997 wurde ein Zelt auf den Glockenturm gesetzt.

Die Kirche ist aktiv und als Objekt des kulturellen Erbes von regionaler Bedeutung anerkannt.