La historia del museo comienza en 1921, cuando se creó el departamento de arte y antigüedades artísticas en base a la colección de obras de arte que se había conservado desde finales del siglo XIX en el Museo Municipal (hoy Museo Regional de Krasnoyarsk).

Muchos de los expositores provienen de colecciones privadas. Entre los donantes del museo se encontraban representantes de conocidas familias de Krasnoyarsk: Matveev, Surikov, Yudin, Gadalov. Una parte significativa de la colección artística del museo regional fue formada por obras reunidas por el industrial del oro de Krasnoyarsk y amante del arte P. I. Kuznetsov, quien brindó apoyo financiero a V. I. Surikov durante sus años de estudio en la Academia de Bellas Artes.

En 1958, se inauguró la Galería de Arte de Krasnoyarsk en un edificio separado, basado en el Museo Regional de Krasnoyarsk. Se ubicaba en la planta baja de un edificio residencial en el número 68 de la Avenida Krasnoyarskaya. Desde 1983, la galería obtuvo el estatus de museo.

Hoy en día, el museo ocupa tres espacios en diferentes partes de la ciudad. La exposición de arte ruso de los siglos XVIII y principios del XX se encuentra en la antigua mansión de V. N. Gadalova. Este edificio, construido en 1909 en un terreno que pertenecía al gran comerciante y mecenas de Krasnoyarsk, Petr Ivanovich Gadalov, fue diseñado por el arquitecto V. A. Sokolovsky con la participación del escultor A. Popov. La mansión estaba destinada a la esposa de P. I. Gadalov y se utilizaba para recepciones solemnes.

El edificio del museo es un monumento arquitectónico de Krasnoyarsk y está realizado en estilo modernista. En esta mansión, V. N. Gadalova recibió a muchos invitados, incluido el famoso viajero noruego Fridtjof Nansen, quien visitó este lugar del 12 al 16 de septiembre de 1913, como lo atestigua una placa conmemorativa en el edificio.