El templo tiene una forma cruciforme, tradicional en los edificios cristianos. Sobre su techo inclinado se eleva una cúpula semicircular, y el vestíbulo está adornado con un campanario de dos niveles con una cúpula dorada. Las paredes de la iglesia de la Natividad de la Virgen están pintadas de azul y blanco, colores que armonizan con el tono azul del mar de Azov.

La historia del templo está inextricablemente ligada al nombre del anciano Sozontiy Ivanovich. Este antiguo comerciante y oficial, que participó en la Guerra de Crimea, más tarde se convirtió en anciano y poseía el don de la previsión. En el momento en que la ciudad aún se estaba desarrollando activamente, se acumulaban montañas de escombros en sus vertederos. Un día, Sozontiy asistió a una reunión de los concejales de la ciudad y pidió que le asignaran un terreno abandonado para crear un monasterio masculino. Inicialmente, su idea fue recibida con desconfianza, pero finalmente se le asignó el terreno. Sozontiy excavó una celda para sí mismo, comenzó a vivir como ermitaño y a recaudar fondos para la construcción del templo. Pronto fue apoyado por los habitantes ortodoxos de la ciudad, y el 21 de septiembre de 1904, en el día de la Natividad de la Virgen, se colocó la primera piedra en los cimientos de la futura iglesia.

La construcción se completó en 1907, y un año después Sozontiy Ivanovich falleció y fue enterrado en la cripta del templo.

Genichesk era conocido por sus maestros de campanas, quienes en las festividades ortodoxas subían al campanario, y sobre la ciudad resonaba un mágico repique que se reflejaba en las aguas del mar. En la construcción del monasterio participaron prácticamente todos los habitantes de Genichesk y de los pueblos cercanos, donando dinero y trayendo harina, verduras y granos. En la ciudad esteparia y sin agua, que apenas comenzaba a desarrollarse, la iglesia de la Natividad de la Virgen se convirtió en un verdadero oasis. Al pie de la colina había una piscina, parterres de flores, huertos y un establo, y en la cima se encontraban el templo y el refectorio. Desde la iglesia se extendía un sendero, a ambos lados del cual florecían rosas, y en el patio paseaban pavos reales con sus crías. En una pequeña capilla a la entrada, decorada con íconos, ardía una lámpara, y un monje de guardia leía los Salmos. Al otro lado de la entrada, en la tierra, se excavaron celdas.

Durante la revolución y la persecución de los sacerdotes, los monjes acogieron a refugiados y les proporcionaron refugio. Más tarde, bajo el poder soviético, las instalaciones del monasterio se utilizaron como almacén de granos, y la tumba de Sozontiy fue profanada. En 1941, los servicios religiosos en el templo se reanudaron, y la misa fue oficiada por el padre Konstantin. Una vez, él contó a los ciudadanos sobre los crímenes de los comunistas y la tragedia de Vinnitsa, de la que fue testigo: vio las excavaciones de fosas comunes, donde algunas personas fueron enterradas vivas. Cuando en 1944 Genichesk fue liberado por las tropas soviéticas, el padre Konstantin fue arrestado por una denuncia, murió en prisión y más tarde fue rehabilitado póstumamente. Poco después de su arresto, el templo fue cerrado nuevamente. En la época soviética, las instalaciones de la iglesia se utilizaron como almacenes y luego se convirtió en un gimnasio para la policía.

Solo en 1989, la iglesia de la Natividad de la Virgen fue devuelta a los fieles. Gracias a sus donaciones, comenzaron los trabajos de restauración. Un año después, la cúpula del templo fue restaurada a su forma original.