La iglesia de piedra fue construida por los feligreses en 1685. Anteriormente, en este lugar había una iglesia de madera en honor a la Natividad de la Virgen con una capilla dedicada a San Nicolás el Taumaturgo.

En 1649, los habitantes de la sloboda Nikitskaya se unieron a la parroquia de la Natividad de la Virgen. Fueron trasladados a Kaluga, devastada durante el Tiempo de Troubles, por orden de Iván Nikitich Romanov desde el pueblo comercial de Spasskoye (actualmente Kievka). A petición de los nuevos feligreses, en memoria de la iglesia del pueblo de Spasskoye, la capilla de San Nicolás fue reemplazada por la capilla del gran mártir Nikita, por lo que la iglesia recibió el nombre de Nikitsky. Después del incendio de 1754, la iglesia fue restaurada en 1755. En 1820, se le añadió una capilla en honor a San Juan Crisóstomo.

La iglesia tenía un sólido cuadrado con columnas decorativas en las esquinas, marcos, un amplio cornisa y falsas cúpulas. A ambos lados del altar, en las entradas laterales, se construyeron galerías con columnas, diez columnas en cada una. El campanario era octogonal y de cuatro niveles. La iglesia Nikitsky ha sido reconocida como un monumento de arquitectura y urbanismo de importancia local (decisión del Comité Ejecutivo Regional de Kaluga No. 35 del 4 de abril de 1991).

Desde la formación de la diócesis de Kaluga y hasta la finalización de la construcción de la Catedral de la Santísima Trinidad, desde 1799 hasta 1819, esta iglesia albergó la sede de los arzobispos gobernantes de Kaluga. En la iglesia se veneraban varias antiguas iconos, incluyendo la imagen del gran mártir Nikita (siglo XVII).

La iglesia fue cerrada en la década de 1920. Inicialmente, fue utilizada por el ministerio militar como almacén. En marzo de 1929, a propuesta de la facción del VKP(b) del consejo municipal, se demolieron los niveles superiores del campanario y la cúpula central, y la propia iglesia fue remodelada. Desde 1939, en la iglesia funcionó el cine "Pioner". En la década de 1990, también hubo estructuras comerciales aquí.

Desde 1993, la Diócesis ha solicitado repetidamente la devolución de la iglesia para su restauración y reanudación de los servicios religiosos. Solo en octubre de 2004, por decisión de la Duma de la Ciudad de Kaluga, la iglesia fue entregada a la diócesis de Kaluga.

En enero de 2005, se encargaron los trabajos de restauración de la iglesia al diácono Alexei Pelevin.

Los trabajos de restauración comenzaron en abril de 2005. El padre Alexei enfrentó muchas tareas: desmantelamiento de tabiques internos, eliminación de escombros, acabado interior de las habitaciones, refuerzo de los cimientos, restauración de las cúpulas del cuadrado, instalación de cruces y cúpulas, construcción del campanario, adquisición de utensilios de iglesia y embellecimiento del parque junto a la iglesia.

En la Pascua de 2005, se abrió la tienda de la iglesia.

El 28 de septiembre de 2005, después de más de 80 años de interrupción, se celebró el primer servicio religioso (moleben con akathist) en la iglesia Nikitsky, oficiado por el archimandrita Nikita (Ananiev) y el sacerdote Alexei Pelevin.

El 18 de enero de 2006, se celebró la primera Divina Liturgia.

En la Anunciación de 2009, sonó la primera campanada desde el campanario de la iglesia Nikitsky.

En la iglesia funciona una amplia biblioteca ortodoxa, donde pueden reunirse tanto adultos como niños para leer. En sus instalaciones se llevan a cabo conferencias, charlas ortodoxas y encuentros. El fondo bibliotecario se actualiza constantemente con nuevos libros.

Se ha organizado una escuela dominical para los feligreses de la iglesia. Las clases están diseñadas tanto para niños como para adultos. En la base de la escuela dominical funciona un centro de educación espiritual.