La iglesia de Pokrov está situada en el centro de la moderna Colina de Pokrov, nombrada en honor a la iglesia de la Intercesión de la Santísima Virgen, construida en la fortaleza de la ciudad. Tras la disolución de la Diócesis de Bryansk, probablemente en 1500, la Catedral fue trasladada de la iglesia de Spaso-Grobovsky a la antigua iglesia de Pokrov de la fortaleza de Bryansk, que pasó a llamarse Catedral de Pokrov de Bryansk. En 1626, con fondos del terrateniente bryansky E.T. Alymov, se construyó un nuevo templo de dos pisos en lugar de la antigua iglesia de madera. La iglesia inferior fue consagrada en honor al Santo Alejo, Metropolitano de Moscú y de toda Rusia, el Milagroso, y la iglesia superior, de verano, en honor a la Intercesión de la Santísima Virgen. En 1798, la iglesia de la Transfiguración del monasterio de Polikarpov se convirtió en la catedral de la ciudad, y la catedral de Pokrov se convirtió en la iglesia parroquial, que desde 1876 estuvo vinculada a la catedral de la Transfiguración. En 1896, la iglesia fue entregada al 144º regimiento de infantería Kashirsky, y los servicios religiosos eran realizados por sacerdotes del regimiento. En abril de 1919, la iglesia militar del antiguo regimiento Kashirsky fue cerrada y convertida en escuela. Después de eso, el edificio fue reconstruido varias veces para las necesidades de las instituciones estatales, y la cúpula y el campanario fueron demolidos.

Los servicios religiosos en la iglesia se reanudaron el 24 de mayo de 1991 tras la consagración de la iglesia superior por el Obispo de Oryol y Bryansk, Paisio. El 25 de febrero de 1995, el Arzobispo de Bryansk y Sevsk, Melquisedec, consagró la iglesia inferior en nombre del Santo Alejo, Metropolitano de Moscú. El 9 de febrero de 1996 se consagró la capilla en honor a los Santos Oleg y Polikarp de Bryansk, donde se realiza el Sacramento del Bautismo.