Die Pokrowski-Kirche befindet sich im Zentrum des modernen Pokrowskaja Gora, benannt nach der Kirche der Schutzherrin der Heiligen Gottesmutter, die in der Stadtfestung erbaut wurde. Nach der Aufhebung des Brjansk-Bistums, wahrscheinlich im Jahr 1500, wurde die Kathedrale von der Spaso-Grobowski-Kirche in die alte Pokrowski-Kirche der Brjansk-Festung verlegt, die dann als Brjansk Pokrowski-Kathedrale bezeichnet wurde. Im Jahr 1626 wurde auf Kosten des brjanskischen Landbesitzers E.T. Alymov anstelle der alten Holzkirche eine neue zweigeschossige Kirche errichtet. Die untere Kirche wurde zu Ehren des Heiligen Alexius, Metropolit von Moskau und ganz Russland, Wundertäter, geweiht, und die obere, Sommerkirche, zu Ehren der Schutzherrin der Heiligen Gottesmutter. Im Jahr 1798 wurde die Verklärungskirche des Polikarpow-Klosters zur Stadtkathedrale, und die Pokrowski-Kathedrale wurde zur Pfarrkirche, die seit 1876 der Verklärungskathedrale zugeordnet war. Im Jahr 1896 wurde die Kirche dem 144. Infanterie-Regiment von Kashira übergeben, und die Gottesdienste wurden von den Regimentspriester gehalten. Im April 1919 wurde die Militärkirche des ehemaligen Kashira-Regiments geschlossen und in eine Schule umgewandelt. Danach wurde das Gebäude mehrfach für die Bedürfnisse staatlicher Institutionen umgebaut, das Hauptdach und der Glockenturm wurden abgerissen.

Die Gottesdienste in der Kirche wurden am 24. Mai 1991 nach der Weihe der oberen Kirche durch den Bischof von Orjol und Brjansk Paisij wieder aufgenommen. Am 25. Februar 1995 weihte der Erzbischof von Brjansk und Sewsk Melchisedek die untere Kirche im Namen des Heiligen Alexius, Metropolit von Moskau. Am 9. Februar 1996 wurde die Kapelle im Namen der Heiligen Oleg und Polikarp von Brjansk geweiht, wo das Sakrament der Taufe vollzogen wird.