La iglesia, dedicada a la Icono de Iver de la Madre de Dios, con capillas en honor a los santos de Moscú y al santo Nicolás el Milagroso, así como a la mártir emperatriz Alexandra, fue inaugurada el 13 (25) de octubre de 1899 en memoria de la coronación del emperador Nicolás II.

Su construcción duró tres años con fondos de los ferroviarios de Orel, con el apoyo de la Sociedad de Portadores de Banderas de Moscú. El edificio fue diseñado por el arquitecto N.I. Orlov en "estilo ruso". En el último año de construcción, se tuvo que recurrir a préstamos. Las obras fueron dirigidas por el talentoso ingeniero F.P. Stepanov. El altar principal de la iglesia fue consagrado en octubre de 1902. En 1903, Nicolás II donó 1000 rublos para saldar las deudas acumuladas durante la construcción, y se logró pagar completamente solo en 1906. La iglesia, construida de ladrillo rojo, era considerada una de las más bellas de Orel.

En 1923, la iglesia fue cerrada y cedida a una escuela ferroviaria. Más tarde, albergó una clínica y un jardín de infancia. Durante la guerra, el edificio sufrió graves daños. Tras la liberación de Orel de los ocupantes germano-fascistas, el edificio medio destruido fue utilizado como almacén, tienda de keroseno y punto de recolección de envases de vidrio. En 1990, la iglesia fue entregada a la comunidad de creyentes, y en 1992, tras la reconstrucción, se consagró el altar principal. En 2005, se construyó y consagró una iglesia en el cementerio de Naúgor en Orel en honor a la icono de la Madre de Dios "La Búsqueda de los Perdidos", que se convirtió en parte de la iglesia de Iver.