Die Kirche, die der Iverski-Ikone der Gottesmutter gewidmet ist, mit Seitenaltären zu Ehren der Moskauer Heiligen und des Heiligen Nikolaus von Myra sowie der Märtyrerin Kaiserin Alexandra, wurde am 13. (25.) Oktober 1899 zum Gedenken an die Krönung von Kaiser Nikolaus II. eingeweiht.

Der Bau dauerte drei Jahre und wurde von den Orjoler Eisenbahnern mit Unterstützung der Moskauer Gesellschaft der Bannerträger finanziert. Das Gebäude wurde von dem Architekten N.I. Orlow im „russischen Stil“ entworfen. Im letzten Jahr des Baues musste ein Darlehen aufgenommen werden. Die Arbeiten wurden von dem talentierten Ingenieur F.P. Stepanov geleitet. Der Hauptaltar der Kirche wurde im Oktober 1902 geweiht. Im Jahr 1903 spendete Nikolaus II. 1000 Rubel zur Begleichung der während des Baus angefallenen Schulden, die vollständig erst 1906 beglichen werden konnten. Die aus rotem Ziegel gebaute Kirche galt als eine der schönsten in Orjol.

Im Jahr 1923 wurde die Kirche geschlossen und einer Eisenbahnschule übergeben. Später beherbergte sie eine Poliklinik und einen Kindergarten. Während des Krieges wurde das Gebäude stark beschädigt. Nach der Befreiung Orjols von den deutschen faschistischen Besatzern wurde das halbzerstörte Gebäude als Lager, für einen Petroleumshop und als Annahmestelle für Glasflaschen genutzt. Im Jahr 1990 wurde die Kirche der Gemeinde der Gläubigen übergeben, und 1992 wurde nach der Rekonstruktion der Hauptaltar geweiht. Im Jahr 2005 wurde auf dem Naugorsker Friedhof in Orjol eine Kirche zu Ehren der Ikone der Gottesmutter „Die Verlorenen suchen“ erbaut und geweiht, die Teil der Iverski-Kirche wurde.