En la descripción de Suzdal de 1617, la iglesia de San Juan Bautista fue mencionada como una iglesia de madera del Salvador No Hecho por Manos, fuera de la ciudad, en la plaza del mercado. Junto a ella se encontraba la iglesia de la Decapitación de San Juan Bautista. En las iglesias había íconos, velas, libros y otros bienes pertenecientes a los feligreses. El servicio era dirigido por el sacerdote Yakov Yakimov. Ambas iglesias de madera permanecieron hasta finales del siglo XVII, después de lo cual, gracias a los esfuerzos del metropolitano de Suzdal, Ilarión, se construyó la iglesia de San Juan Bautista en piedra. Sin embargo, en 1719 se quemó en un incendio, quedando solo la pared sur. En 1720, la iglesia fue restaurada en piedra, con un solo altar.

La iglesia fue erigida casi al mismo tiempo que la iglesia de San Nicolás en el Kremlin, pero se distingue por su decoración más sobria. Las esquinas del volumen principal están hechas en forma de imitación de los extremos de troncos revestidos, lo que recuerda a las iglesias de madera del siglo XVII. Las fachadas están decoradas solo con marcos de ventanas y un pequeño portal. El techo a cuatro aguas se corona con una pequeña cúpula bulbosa, y sobre el portal se encuentra un campanario en forma de tienda con ventanales. El campanario se integra armoniosamente en el volumen principal de la iglesia.

Bajo la pared sur de la iglesia está enterrado Trofim el loco, un residente local venerado de Suzdal que vivió en tiempos de Iván el Terrible. Anania Fedorov menciona que después del incendio de 1719, tres paredes de la iglesia colapsaron, pero la sur permaneció intacta, ya que debajo de ella se encontraba el ataúd de Trofim. La imagen de Trofim fue pintada en una tabla y estaba en la iglesia, así como en la iglesia de la Resurrección de Cristo. Sin embargo, no se celebraban panihidas ni moliebnos en su ataúd, aunque anteriormente se le mencionaba en las oraciones.

El 9 de diciembre de 1884, en Suzdal se celebró el quincuagésimo aniversario del sacerdocio de Leonid Afanasievich Fedorovsky, quien sirvió en la iglesia de San Juan Bautista.

A finales del siglo XIX, la iglesia poseía un terreno de 425 varas cuadradas. En el clero había un sacerdote y un salmista, y los ingresos anuales eran de 325 rublos. La parroquia incluía 23 hogares, donde vivían 60 hombres y 62 mujeres.

En mayo de 2016, comenzó la restauración de la cruz de la iglesia de San Juan Bautista en Suzdal. Los trabajos fueron posibles gracias al proyecto del diputado Grigori Anikeev y la filial de Suzdal del Instituto Estatal de Cultura de San Petersburgo. La cruz, que estaba muy sucia y dañada, fue restaurada por estudiantes. Después de la restauración, la cruz fue devuelta a la cúpula de la iglesia.