Im Verzeichnis von Suzdal aus dem Jahr 1617 wurde die Täuferkirche als hölzerne Kirche des ungehauenen Heilands außerhalb der Stadt, auf dem Platz beim Handel, beschrieben. Nebenan befand sich die Kirche der Enthauptung des Heiligen Johannes des Täufers. In den Kirchen gab es Ikonen, Kerzen, Bücher und weiteres Eigentum der Gemeindemitglieder. Der Gottesdienst wurde von Priester Jakow Jakimow geleitet. Beide hölzernen Kirchen standen bis zum Ende des 17. Jahrhunderts, nach dem die steinerne Täuferkirche dank der Bemühungen des Metropoliten von Suzdal, Illarion, erbaut wurde. Doch im Jahr 1719 brannte sie nieder, nur die südliche Wand blieb erhalten. Im Jahr 1720 wurde die Kirche aus Stein mit einem Altar wiederhergestellt.

Die Kirche wurde fast gleichzeitig mit der Nikolauskirche im Kreml errichtet, unterscheidet sich jedoch durch eine zurückhaltendere Dekoration. Die Ecken des Hauptvolumens sind in Form von nachgeahmten, mit Brettern verkleideten Enden von Balken ausgeführt, was an die hölzernen Tempel des 17. Jahrhunderts erinnert. Die Fassaden sind nur mit Fensterrahmungen und einem kleinen Portal geschmückt. Das vierseitige Dach endet mit einer kleinen Zwiebelkuppel, und über dem Portal befindet sich ein schindelgedeckter Glockenturm mit Fenstern. Der Glockenturm fügt sich harmonisch in das Hauptvolumen der Kirche ein.

Unter der südlichen Wand der Kirche ist Trofim der Narr begraben, ein lokal verehrter Bewohner von Suzdal, der zur Zeit von Iwan dem Schrecklichen lebte. Ananias Fedorov erwähnt, dass nach dem Brand von 1719 drei Wände der Kirche einstürzten, die südliche jedoch intakt blieb, da sich darunter das Grab von Trofim befand. Das Bild von Trofim wurde auf einer Tafel gemalt und befand sich in der Kirche sowie in der Kirche der Auferstehung Christi. Allerdings fanden in der Kirche keine Seelenmessen und Gebete an seinem Grab statt, obwohl er zuvor in Gebeten erwähnt wurde.

Am 9. Dezember 1884 wurde in Suzdal das fünfzigjährige Priesterjubiläum von Leonid Afanasievich Fedorovsky gefeiert, der in der Täuferkirche diente.

Ende des 19. Jahrhunderts besaß die Kirche ein Grundstück von 425 Quadrat-Saschen. Im Pfarrteam waren ein Priester und ein Psalmodiker, und das Jahreseinkommen betrug 325 Rubel. Die Gemeinde umfasste 23 Höhlen, in denen 60 Männer und 62 Frauen lebten.

Im Mai 2016 begann in Suzdal die Restaurierung des Kreuzes von der Kirche des Johannes des Täufers. Die Arbeiten wurden durch das Projekt des Abgeordneten Grigori Anikeev und der Suzdaler Filiale des St. Petersburger Staatsinstituts für Kultur ermöglicht. Das Kreuz, das stark verschmutzt und beschädigt war, wurde von Studenten restauriert. Nach der Wiederherstellung wurde das Kreuz auf die Kuppel der Kirche zurückgebracht.