Los primeros catorce años de su existencia, el Seminario Teológico de Simbirsk no tuvo su propia iglesia, y los seminaristas asistían a la cercana Catedral de la Ascensión. En 1841, se construyó un comedor escolar en el lugar de los carruajes en el patio. En 1853, bajo el obispo Teodoto, el comedor fue transformado en iglesia, consagrada en 1854 en honor al santo Pedro, metropolitano de Moscú. El 19 de agosto de 1864, la iglesia del seminario, al igual que todos los edificios del seminario, sufrió graves daños por un incendio. Durante la restauración, fue reconstruida según un nuevo plan desarrollado por el arquitecto provincial A.A. Belousov. El 8 de noviembre de 1870, la iglesia fue consagrada en honor a los Tres Santos. Gracias a su decoración interior y al magnífico coro de seminaristas, la iglesia de los Tres Santos era considerada la mejor entre las iglesias domésticas de la ciudad. Por iniciativa del Ilustrísimo Feoctista, en 1879 se creó la Hermandad de los Tres Santos para ayudar a los seminaristas pobres. Desde 1884, la hermandad se dedicó a actividades de educación espiritual, ayudando a las escuelas parroquiales de la diócesis de Simbirsk. Su objetivo principal era la educación espiritual del pueblo, la publicación y venta de literatura religiosa. En 1896, se abrieron secciones del hermano en todas las ciudades del distrito, y existió hasta 1917.

La iglesia del seminario fue cerrada en 1918, y el 20 de noviembre de ese mismo año, sus bienes fueron transferidos a la Catedral de la Ascensión. Durante mucho tiempo, el edificio de la iglesia del seminario estuvo en ruinas. Desde 1960 hasta 1996, allí funcionó un taller de escultura del fondo artístico. En 1996, el edificio de la iglesia fue entregado a la Iglesia Ortodoxa Rusa, pero debido a la deterioración de las paredes, fue demolido. De la antigua iglesia del seminario solo quedó el campanario, construido en 1893.

El 21 de noviembre de 1996, se colocó una pequeña iglesia de madera en honor al Arcángel Miguel frente al altar de la antigua iglesia del seminario, y ya el 23 de febrero de 1997 se celebró la primera Liturgia en ella. A finales de mayo de 2001, el arzobispo Proclo consagró el lugar para la construcción de una nueva iglesia y colocó la primera piedra, y en otoño de 2004, sus cúpulas brillaron sobre la ciudad.

Desde 1998, comenzó la construcción de un nuevo edificio más majestuoso en el lugar de la iglesia demolida. El proyecto fue desarrollado por el arquitecto principal de la ciudad, V.I. Nekrasov.

"Un lugar sagrado nunca está vacío". Primero se cerró la iglesia, luego cayó en ruinas y fue destruida, pero ahora ha sido restaurada y sorprende por su belleza. La iglesia no solo sirve como lugar de oración, sino también como casa de conocimiento. Hoy, la mayoría de sus feligreses son profesores de escuelas y universidades de la ciudad, así como estudiantes y graduados de seminarios y academias.

Esta iglesia está asociada con los nombres de los artistas P.I. Puzirevski, S.N. Ogon-Doganovski, A.A. Plastov y D.I. Arkhangelski, así como del Gran Archidiácono Konstantin Rozov, quien proclamó el multianual durante la elección del Santísimo Patriarca Tikhon en la Catedral de Cristo Salvador en 1917.

El 2 de abril de 2010, la iglesia en honor a los Tres Santos encontró su voz: el rector de la iglesia, el protoiereo Nikolai Kosykh, consagró las campanas. En el campanario se instaló un sistema de control electrónico de las campanas, que se pueden hacer sonar tanto manualmente como con un control remoto. Esta es la primera y hasta ahora la única instalación de este tipo en la diócesis de Simbirsk.