Die ersten vierzehn Jahre ihrer Existenz hatte das Simbirsker Geistliche Seminar keinen eigenen Tempel, und die Seminaristen besuchten die nächstgelegene Spaso-Ascension-Kathedrale. 1841 wurde an der Stelle der Wagenremisen im Innenhof eine Schülerkantine gebaut. 1853 wurde die Kantine unter Bischof Theodot umgebaut und 1854 zu Ehren des Heiligen Petrus, Metropolit von Moskau, geweiht. Am 19. August 1864 wurde die Seminar-Kirche, wie alle Gebäude des Seminars, stark durch ein Feuer beschädigt. Bei der Wiederherstellung wurde sie nach einem neuen Plan umgebaut, der vom Provinzarchitekten A.A. Belousov entwickelt wurde. Am 8. November 1870 wurde der Tempel zu Ehren der Drei Heiligen geweiht. Dank der inneren Ausstattung und dem hervorragenden Chor der Seminaristen galt die Dreihäusige Kirche als die beste unter den Hauskirchen der Stadt. Auf Initiative des Hochwürdigen Feoktist wurde 1879 bei der Seminar-Kirche die Bruderschaft der Drei Heiligen gegründet, um bedürftigen Seminaristen zu helfen. Ab 1884 widmete sich die Bruderschaft der geistlichen und aufklärerischen Tätigkeit und unterstützte die kirchlichen Schulen der Simbirsker Diözese. Ihr Hauptziel war die geistliche Aufklärung des Volkes, die Herausgabe und der Verkauf von geistlicher Literatur. Im Jahr 1896 eröffneten die Bezirksabteilungen der Bruderschaft in allen Bezirksstädten der Provinz, und sie bestand bis 1917.

Die Seminar-Kirche wurde 1918 geschlossen, und am 20. November desselben Jahres wurde ihr Eigentum an die Auferstehungskathedrale übergeben. Lange Zeit befand sich das Gebäude der Seminar-Kirche in einem verwahrlosten Zustand. Von 1960 bis 1996 war dort eine Bildhauerwerkstatt des Kunstfonds untergebracht. 1996 wurde das Gebäude der Kirche der Russischen Orthodoxen Kirche übergeben, aber aufgrund des maroden Zustands der Wände wurde es abgerissen. Von der ehemaligen Seminar-Kirche blieb nur der Glockenturm, der 1893 erbaut wurde.

Am 21. November 1996 wurde vor dem Altar der ehemaligen Hauskirche des Seminars eine kleine Holzkirche zu Ehren des Erzengels Michael errichtet, und bereits am 23. Februar 1997 fand dort die erste Liturgie statt. Ende Mai 2001 weihte Erzbischof Prokl den Platz für den Bau einer neuen Kirche und legte den ersten Stein, und im Herbst 2004 erstrahlten ihre Kuppeln über der Stadt.

Seit 1998 begann der Bau eines neuen, majestätischeren Gebäudes an der Stelle der abgerissenen Kirche. Das Projekt wurde vom Hauptarchitekten der Stadt V.I. Nekrasov entwickelt.

„Heilige Orte bleiben nicht leer“. Zuerst wurde der Tempel geschlossen, dann verfiel er und wurde zerstört, aber jetzt ist er wiederhergestellt und beeindruckt durch seine Schönheit. Der Tempel dient nicht nur als Ort des Gebets, sondern auch als Haus des Wissens. Heute sind die meisten seiner Gemeindemitglieder Lehrer an Schulen und Hochschulen der Stadt sowie Studenten und Absolventen von Seminaren und Akademien.

Mit dieser Kirche sind die Namen der Künstler P.I. Puzirevsky, S.N. Ogon-Doganovsky, A.A. Plastov und D.I. Archangelsky verbunden, sowie des großen Archidiakons Konstantin Rozov, der die Mehrjahresfeier bei der Wahl des Heiligen Patriarchen Tikhon in der Christus-Erlöser-Kirche im Jahr 1917 proklamierte.

Am 2. April 2010 erhielt die Kirche zu Ehren der Drei Heiligen ihre Stimme: Der Pfarrer der Kirche, Protopresbyter Nikolai Kosykh, weihte die Glocken. An der Glockenturm wurde ein elektronisches Steuerungssystem für die Glocken installiert, das sowohl manuell als auch mit einer Fernbedienung betätigt werden kann. Dies ist die erste und bisher einzige solche Installation in der Simbirsker Diözese.