El 18 de mayo de 1820 comenzó la construcción de la iglesia de la Protección, cuando se colocaron las primeras piedras en su fundación. Ya en 1821 se completó la edificación de la iglesia de invierno de una sola cúpula. Desde 1827, el templo comenzó a ser decorado por Timofey Medvedev. El 21 de julio de 1828, el Arzobispo de Yaroslavl y Rostov, Avraamiy, consagró la iglesia en honor a la Protección de la Santísima Virgen. Ese mismo año se construyó un campanario de 60 metros de altura de cuatro niveles sobre las Puertas Santas, adyacentes a la iglesia.

En julio de 1918, durante la represión de la insurrección blanca en Yaroslavl, el campanario fue destruido por el fuego de artillería. Después del cierre del monasterio, la iglesia de la Protección funcionó como parroquial durante tres años más. En septiembre de 1921, la iglesia fue cerrada, y el iconostasio, los quioscos, tres altares y tres mesas de ofrendas fueron destruidos. En la época soviética, en el edificio de la iglesia se ubicaron una biblioteca, un planetario y una escuela secundaria llamada 'Colegio Provincial'.

En mayo de 2011, el edificio fue devuelto a la comunidad. En julio de ese mismo año, comenzaron amplias obras de reparación, que incluían el desmantelamiento de las estructuras de hormigón del domo, las paredes y los techos. Durante los trabajos, se descubrieron frescos de finales del siglo XIX que se habían conservado milagrosamente.

El 13 y 14 de octubre de 2012, se celebraron por primera vez en la iglesia de la Protección de la Santísima Virgen la vigilia y la Divina Liturgia. En 2016, se fabricaron puertas reales talladas para el iconostasio de la iglesia, y en 2017 comenzó la creación de detalles tallados para el propio iconostasio.