Am 18. Mai 1820 begann der Bau der Schutzmantelkirche, als die ersten Steine in ihr Fundament gelegt wurden. Bereits 1821 wurde der Bau der winterlichen einschiffigen Kirche abgeschlossen. Ab 1827 begann Timofej Medwedew mit der Ausmalung des Tempels. Am 21. Juli 1828 weihte der Erzbischof von Jaroslawl und Rostow, Abrahamius, die Kirche zu Ehren des Schutzmantels der Heiligen Gottesmutter. Im selben Jahr wurde über dem Heiligen Tor, das an die Kirche angrenzte, ein 60 Meter hoher vierstöckiger Glockenturm errichtet.

Im Juli 1918, während der Niederschlagung des weißen Gardistenaufstands in Jaroslawl, wurde der Glockenturm durch Artilleriefeuer zerstört. Nach der Schließung des Klosters funktionierte die Schutzkirche noch drei Jahre lang als Pfarrkirche. Im September 1921 wurde der Tempel geschlossen, und der Ikonostase, die Kioten, drei Altäre und drei Opferstätten wurden zerstört. In der Sowjetzeit beherbergte das Gebäude der Kirche eine Bibliothek, ein Planetarium und eine Mittelschule, das „Provinzielle Kolleg“.

Im Mai 2011 wurde das Gebäude an die Gemeinschaft zurückgegeben. Im Juli desselben Jahres begannen umfangreiche Renovierungsarbeiten, die den Abbruch der Stahlbetonkonstruktionen der Kuppel, Wände und Decken umfassten. Während der Arbeiten wurden Fresken aus dem späten 19. Jahrhundert entdeckt, die auf wundersame Weise erhalten geblieben waren.

Am 13. und 14. Oktober 2012 fanden in der Kirche der Schutzmantel der Heiligen Gottesmutter zum ersten Mal die Nachtwache und die Göttliche Liturgie statt. Im Jahr 2016 wurden für den Ikonostase der Kirche geschnitzte Königstore angefertigt, und im Jahr 2017 begann die Schaffung der geschnitzten Details des Ikonostase selbst.