Las personas comenzaron a poblar esta región ya en la época del mesolítico. En Kokshaiski se han encontrado varios asentamientos que pertenecen al período temprano de la Edad de Bronce. Las tribus que llegaron de las actuales regiones de Arkhangelsk y Vologda trajeron consigo los nombres de los ríos a orillas de los cuales vivían, Malaya y Bolshaya Kokshega. El moderno Kokshaiski se encuentra entre las desembocaduras de los ríos que ahora se llaman Malaya y Bolshaya Kokshega. La ciudad recibió su nombre de estos ríos y fue fundada hace 439 años por orden de Iván el Terrible. En el 'Libro de Registros de 1475-1598' hay una anotación: 'Ese mismo año, el soberano y gran príncipe envió a un voivoda a establecer la nueva ciudad de Kokshaiski. Y en esa primavera se fundó la ciudad de Kokshega'.

La ciudad-fortaleza fue fundada durante la anexión de la región mari a Rusia para controlar a la población local. No tenía asentamiento, había una guarnición militar compuesta principalmente por tiradores. En el siglo XVII, los tiradores de Kokshaiski participaron en el servicio en el Don, en Tsaritsyn, Astracán, y Cherny Yar, protegiendo las fronteras del sur de Rusia. Kokshaiski fue durante casi 190 años el centro administrativo del distrito, gobernado por voivodas, y ahora es el pueblo de Kokshaiski. El 16 de julio de 1774, aquí se encontraba Yemelyan Pugachov con los restos de su ejército después de la derrota cerca de Kazán. Los habitantes lo recibieron como 'el zar Pedro III', bajo el nombre del cual se presentaba Pugachov.

El 16 de julio de 1869, el futuro emperador Alejandro III visitó el pueblo durante un viaje por el Volga. El zarévich, junto con su familia, después de orar en la iglesia, donó 100 rublos al templo y la misma cantidad a los campesinos para el pago de impuestos, visitó la casa del sacerdote, el padre I. Spassky. Alejandro dejó una nota sobre su estancia en el pueblo. Estos y otros eventos se pueden conocer en el Museo de Historia de Kokshaiski, inaugurado en 1994, en el año del 425 aniversario de la ciudad. El fundador del museo fue el entusiasta E. Patrushev, veterano de la labor pedagógica.

La historia de Kokshaiski está estrechamente relacionada con la historia de la iglesia de la Intercesión del siglo XVIII, centro de la vida espiritual de muchas generaciones. La iglesia de la Intercesión fue construida en 1574, poco después de la fundación de la ciudad, y los servicios comenzaron en 1575. Originalmente era de madera, pero los incendios destruyeron repetidamente las construcciones de madera, incluidas las iglesias. En 1793, con los fondos del comerciante Iván Ganeshin, se erigió un nuevo templo de piedra. La iglesia tiene dos altares, con una arquitectura monumental; el altar principal está consagrado en honor a la Intercesión de la Santísima Virgen, el lateral, en honor a San Nicolás el Milagroso. En la década de 1930, el templo fue destruido, y la lámpara que ardía en honor de la presencia del futuro emperador fue apagada.

Sin embargo, más tarde la iglesia fue restaurada. Las cúpulas se elevaron nuevamente sobre el templo, las cruces brillaron, simbolizando la gracia de Dios. El 4 de diciembre de 1992, en la festividad de la Presentación de la Santísima Virgen, se celebró el primer servicio en el templo después de 55 años. La iglesia de la Intercesión de la Madre de Dios en Kokshaiski es una de las iglesias cosacas.