En los libros de registros de 1628-1630 se menciona por primera vez una iglesia de madera dedicada a San Juan el Misericordioso. En el libro de 1630, elaborado por Mijaíl Trusov y el diácono Fiódor Vitovt, se dice que a los hijos del príncipe Grigori Petrovich Romodanovsky les pertenecía la herencia familiar, el asentamiento de Bogoyavlenskaya Slobodka en el río Mstiora. En este asentamiento había una iglesia de piedra de la Epifanía y una iglesia de madera de Juan el Misericordioso, donde había íconos, libros y vestimentas. A mediados del siglo XVII, se fundó un monasterio femenino junto a la iglesia, aunque la fecha exacta y el fundador siguen siendo desconocidos. Posiblemente, fue un monasterio doméstico de las princesas Romodanovsky, algunas de las cuales se mencionan en el sinódico como esquimónas. Según el inventario del asentamiento de Mstiora de 1710, junto a la iglesia de Juan el Misericordioso con una capilla en honor a la ícono de Kazán de la Madre de Dios, existía un monasterio femenino, donde también había una iglesia de madera en honor a Felipe, Metropolitano. Aquí nació la famosa bordado de Mstiora.

A principios de la década de 1930, el templo fue remodelado como un club llamado en honor al Primero de Mayo, y luego se convirtió en un club de la fábrica de tela de aceite de Dzerzhinsky. Las pinturas murales fueron cubiertas, se construyó un escenario en el altar, la campanario y la cerca fueron desmanteladas, y la capilla se convirtió en una tienda de venta de queroseno. A finales de la década de 1950, la capilla también fue desmantelada, y los ladrillos se utilizaron para construir el vestíbulo en el lado norte del edificio y la cabina de cine con taquillas en el lado oeste. Después de tales cambios, la iglesia perdió su apariencia original y se convirtió en una institución cultural.

En 2005, el monasterio femenino de San Juan el Misericordioso fue reabierto como un convento del monasterio de la Anunciación en Vyazniki. En 2006, se instaló una cruz de oración en el territorio del monasterio, y en la iglesia restaurada de Juan el Misericordioso, una cúpula. En enero de 2007, la cruz en la cúpula fue consagrada e instalada. En la actualidad, el monasterio femenino de Juan el Misericordioso junto con el monasterio masculino de la Epifanía son las principales atracciones de Mstiora.

Desde el 29 de abril de 2009, el monasterio se convirtió en un convento del monasterio femenino de la Santa Anunciación en Vyazniki. Desde el 11 de marzo de 2014, por decreto del obispo de Murom y Vyazniki, Nil, el convento fue transformado en el convento arciprestal de San Juan el Misericordioso en el asentamiento de Mstiora. La abadesa del convento es la monja Fomaida Zuychenko.