In den Katasterbüchern von 1628-1630 wird erstmals eine hölzerne Kirche erwähnt, die dem heiligen Johannes des Mildtätigen gewidmet ist. In dem 1630 von Michail Trusow und Diakon Fjodor Witow verfassten Buch steht, dass den Kindern des Fürsten Grigori Petrowitsch Romodanowski das Erbe, der Pogost Bogojawlenskaja Slobodka am Fluss Mstjora, gehörte. Auf diesem Pogost befanden sich die steinerne Kirche der Erscheinung und die hölzerne Kirche des Johannes des Mildtätigen, in denen Bilder, Bücher und Gewänder waren. In der Mitte des 17. Jahrhunderts wurde bei der Kirche ein Frauenkloster gegründet, doch das genaue Datum und der Gründer sind unbekannt. Möglicherweise war es ein Hauskloster der Fürstinnen Romodanowskij, von denen einige im Synodikon als Skhimnonen erwähnt werden. Laut der Beschreibung der Sloboda Mstjora von 1710 gab es bei der Kirche des Johannes des Mildtätigen mit einer Kapelle zu Ehren der Kazan-Ikone der Gottesmutter ein Frauenkloster, in dem sich auch eine hölzerne Kirche zu Ehren des Metropoliten Philipp befand. Hier entstand die berühmte Mstjora-Stickerei.

Anfang der 1930er Jahre wurde der Tempel in einen Klub namens Erster Mai umgebaut und wurde dann zum Klub der Wachsfabrik namens Derschinski. Die Wandmalereien wurden übermalt, im Altar wurde eine Bühne eingerichtet, der Glockenturm und die Umzäunung wurden abgerissen, und die Kapelle wurde in einen Laden für den Verkauf von Kerosin umgewandelt. Ende der 1950er Jahre wurde auch die Kapelle abgerissen, und die Ziegel wurden für den Bau des Foyers auf der Nordseite des Gebäudes und der Kinokasse auf der Westseite verwendet. Nach diesen Veränderungen verlor die Kirche ihr ursprüngliches Aussehen und wurde zu einer kulturellen Einrichtung.

Im Jahr 2005 wurde das Frauenkloster des heiligen Johannes des Mildtätigen als Filiale des Blagoweschtschensk-Klosters in Wjasniki wiederhergestellt. Im Jahr 2006 wurde auf dem Klostergelände ein Andachtskreuz aufgestellt, und auf der restaurierten Kirche des Johannes des Mildtätigen wurde eine Kuppel errichtet. Im Januar 2007 wurde das Kreuz auf der Kuppel geweiht und aufgestellt. Derzeit sind das Frauenkloster des Johannes des Mildtätigen und das Männerkloster der Erscheinung die Hauptsehenswürdigkeiten von Mstjora.

Seit dem 29. April 2009 ist das Kloster eine Filiale des heiligen Blagoweschtschensk-Frauenklosters in Wjasniki. Mit Dekret des Bischofs von Murom und Wjasniki, Nila, wurde am 11. März 2014 die Filiale in das Erzbischöfliche Kloster des heiligen Johannes des Mildtätigen im Dorf Mstjora umgewandelt. Die Priorin der Filiale ist die Nonne Thomasida Zujtschenko.