Se considera que el monasterio de la Anunciación fue fundado casi al mismo tiempo que Nizhni Nóvgorod y en 1229 fue devastado por el príncipe mordvino Purgas. La crónica de Lavrenti menciona el monasterio en 1229, lo que constituye la primera mención confiable de la comunidad en fuentes escritas.

Existe una versión que sostiene que el monasterio fue fundado en 1221 durante la fundación de Nizhni Nóvgorod por el gran príncipe Yuri Vsevolodovich y el obispo Simón. Esta idea surgió en el siglo XIX. Las crónicas informan que bajo Yuri Vsevolodovich se fundó el monasterio de la Santísima Virgen cerca de Nizhni Nóvgorod. El archimandrita Macario sugirió que este era el monasterio de la Anunciación, y esta opinión se volvió popular, aunque no está respaldada por hechos.

El historiador A. A. Kuznetsov afirma que la identificación del monasterio de la Virgen con el de la Anunciación no tiene base científica. La similitud radica solo en los nombres, y las menciones del monasterio de la Anunciación aparecen solo en la segunda mitad del siglo XIV. En su opinión, la conexión entre los monasterios se basa únicamente en la coincidencia del nombre de la Virgen.

La comunidad de la Virgen podría haber estado relacionada con otros monasterios, como el de la Asunción, la Alabanza, el Nacimiento, la Protección o la Presentación en el Templo de la Virgen. La confusión en la historiografía surgió en el siglo XIX, cuando el local N. I. Jramtsovski escribió que el monasterio de la Anunciación era el mismo que el de la Virgen, devastado por Purgas en 1229. La autoridad de Stroeva, compañero de Karamzin, era alta, lo que influyó en la creación de la historia del monasterio desde 1229 hasta 1357, cuando supuestamente fue restaurado por el metropolitano Alexis.

El monasterio cumplía funciones defensivas y misioneras. En el siglo XIV, los monasterios del principado de Nizhni Nóvgorod-Suzdal participaron activamente en la colonización de tierras. Una parte significativa del territorio era desierta y fue desarrollada por monjes y campesinos. Desde finales del siglo XIV, el monasterio comenzó a desarrollar oficios.

En 1393, el príncipe Boris Konstantinovich otorgó al monasterio oficios a lo largo del río Sure y los lagos. En 1399, el boyardo Savva Syuzev legó a la comunidad un desierto en el distrito de Kurmysh. En 1416-1417, el monasterio recibió un desierto en Platinsky Vrag. En 1438, el príncipe Vasily Vasilyevich transfirió al monasterio la aldea de Yelenskoye y el pueblo de Zaborskoye, y en 1442, el príncipe Daniil Borisovich, la aldea de Migino. En 1554, el monasterio recibió la aldea de Gnilitsa.

Después de la revolución, el monasterio fue cerrado y devastado. En 1948 y 2005, se instaló un planetario en la iglesia de Alexis. La resurrección del monasterio comenzó en 1993 con la apertura de una escuela espiritual, que más tarde se convirtió en seminario. El primer rector fue el ieromonje Kirill. En 2007, se instaló un iconostasio de porcelana en la iglesia del santo Alexis, el primero en Nizhni Nóvgorod.

El 7 de abril de 2009 se bendijeron los íconos de la fila patriarcal del iconostasio de la catedral de la Anunciación. Desde 2010, los feligreses ayudan a restaurar la Iglesia de Juan Bautista en el pueblo de Prudishi. El 7 de mayo de 2011, el arzobispo Georgiy bendijo la iglesia de Sergio de Radonezh. El 23 de agosto de 2013, se inauguró un monumento-busto a Alejandro III en el territorio del monasterio.