Es wird angenommen, dass das Blagoweschtschenski-Kloster fast gleichzeitig mit Nischni Nowgorod gegründet wurde und 1229 von dem mordwinischen Fürsten Purgas verwüstet wurde. Die Lawrentjewska-Chronik erwähnt das Kloster im Jahr 1229, was die erste verlässliche Erwähnung der Abtei in schriftlichen Quellen darstellt.

Es gibt die Version, dass das Kloster 1221 bei der Gründung von Nischni Nowgorod durch den Großfürsten Jurij Wsewolodowitsch und Bischof Simon gegründet wurde. Diese Idee entstand im 19. Jahrhundert. Die Chroniken berichten, dass unter Jurij Wsewolodowitsch das Kloster der Heiligen Gottesmutter in der Nähe von Nischni Nowgorod gegründet wurde. Archimandrit Makariy vermutete, dass es sich um das Blagoweschtschenski-Kloster handelte, und diese Meinung wurde populär, obwohl sie nicht durch Fakten belegt ist.

Der Historiker A. A. Kuznetsov behauptet, dass die Identifizierung des Gottesmutterklosters mit dem Blagoweschtschenski keine wissenschaftliche Grundlage hat. Die Ähnlichkeit besteht nur in den Namen, und die Erwähnungen des Blagoweschtschenski-Klosters erscheinen erst in der zweiten Hälfte des 14. Jahrhunderts. Seiner Meinung nach basiert die Verbindung zwischen den Klöstern nur auf der Übereinstimmung des Namens der Gottesmutter.

Das Gottesmutterkloster könnte mit anderen Klöstern wie dem der Himmelfahrt, der Lobpreisung, der Geburt, der Schutzmantel oder der Einführung in den Tempel der Gottesmutter verbunden gewesen sein. Die Verwirrung in der Historiographie entstand im 19. Jahrhundert, als der Heimatforscher N. I. Chramzovskij schrieb, dass das Blagoweschtschenski-Kloster dasselbe wie das Gottesmutterkloster sei, das 1229 von Purgas verwüstet wurde. Der Autorität von Stroeva, einem Gefährten von Karamzin, war hoch, was die Schaffung der Geschichte des Klosters von 1229 bis 1357 beeinflusste, als es angeblich von Metropolit Alexij wiederhergestellt wurde.

Das Kloster erfüllte defensive und missionarische Funktionen. Im 14. Jahrhundert beteiligten sich die Klöster des Nischni Nowgorod-Susdal-Fürstentums aktiv an der Erschließung von Land. Ein erheblicher Teil des Gebiets war unbesiedelt und wurde von Mönchen und Bauern bearbeitet. Ab dem Ende des 14. Jahrhunderts begann das Kloster, Gewerbe zu entwickeln.

Im Jahr 1393 schenkte Fürst Boris Konstantinowitsch dem Kloster Gewerbe am Fluss Sura und an den Seen. 1399 vermachte der Boyar Sawwa Syzew der Abtei eine Wüstung im Kurmyshski-Ujesd. In den Jahren 1416-1417 erhielt das Kloster eine Wüstung am Platinski-Wrag. 1438 übergab Fürst Wassili Wassiljewitsch dem Kloster das Dorf Jelenenskoje und das Dorf Zaborowskoje, und 1442 übergab Fürst Daniil Borisowitsch das Dorf Migino. 1554 erhielt das Kloster das Dorf Gniliza.

Nach der Revolution wurde das Kloster geschlossen und verwüstet. In den Jahren 1948 und 2005 befand sich im Alexij-Kirche ein Planetarium. Die Wiederbelebung des Klosters begann 1993 mit der Eröffnung einer theologischen Schule, die später zur Seminarie wurde. Der erste Rektor wurde der Hieromönch Kirill. 2007 wurde im Tempel des Heiligen Alexij ein Porzellan-Ikonostas installiert, der erste in Nischni Nowgorod.

Am 7. April 2009 wurden die Ikonen der Ahnenreihe des Ikonostases der Blagoweschtschenski-Kathedrale geweiht. Seit 2010 helfen die Gemeindemitglieder bei der Wiederherstellung der Kirche des Heiligen Johannes des Täufers im Dorf Prudischi. Am 7. Mai 2011 weihte Erzbischof Georgij die Kirche des Sergius von Radonesch. Am 23. August 2013 wurde auf dem Gelände des Klosters ein Denkmal-Büste für Alexander III. eröffnet.