Según las fuentes históricas del Monasterio de la Trinidad de San Sergio, en 1358 el venerable Sergio de Radonezh dejó temporalmente el monasterio de la Trinidad para encontrar un lugar para una nueva comunidad. En el monasterio de Makhri, se encontró con el igumen Esteban y tomó como compañero al monje Simón. Después de largos viajes, se detuvieron en la alta orilla izquierda del río Kirzhach. Pronto se unieron a ellos los discípulos de Sergio, y la comunidad construyó celdas y una iglesia de madera en honor a la Anunciación de la Santísima Virgen. Después de vivir en la comunidad en Kirzhach durante cuatro años, Sergio regresó al monasterio de la Trinidad, dejando como superior a su discípulo, el venerable ieromonje Román, quien se ocupó del desarrollo del monasterio de Kirzhach hasta su muerte en 1392. Román de Kirzhach, reconocido como santo, es considerado el primer igumen del monasterio.

Inicialmente, el monasterio era masculino y estaba bajo la administración del Monasterio de la Trinidad de San Sergio. En el siglo XVI, en el lugar de la iglesia de madera de la Anunciación, se construyó un templo de piedra y una iglesia de refectorio en honor a Sergio de Radonezh. En 1656, el boyardo Iván Andreyevich Miloslavsky construyó la iglesia de la Salvación con un campanario sobre las tumbas de sus padres, y este lugar se convirtió en la cripta familiar de los Miloslavsky. Los archivos indican que en la Edad Media el monasterio estaba rodeado por una muralla de piedra, detrás de la cual, en el lado norte, había una capilla sobre un pozo excavado por Sergio. En 1764, el monasterio fue abolido y transformado en la parroquia de la Anunciación. Por decreto de Catalina II sobre la secularización de los bienes eclesiásticos, los bienes del monasterio fueron transferidos al Monasterio de la Trinidad de San Sergio, y la comunidad fue trasladada a otros monasterios. A mediados del siglo XIX, la pintura de las iglesias parroquiales fue realizada por el fundador de la industria de la seda en Kirzhach, Alexander Petrovich Solovyov. En 1864 y 1869, sus hijos, Piotr y Alexander, construyeron la iglesia de Todos los Santos con un alto campanario. Durante la época soviética, el monasterio no funcionó. En 1932 y 1934, la iglesia de Sergio de Radonezh fue volada. Durante la guerra, la catedral de la Anunciación se utilizó como almacén de municiones, y más tarde en sus instalaciones se ubicaron una fábrica de salchichas y una tienda de queroseno. En la iglesia de Todos los Santos se encontraba la panadería de la ciudad. Solo en 1990, las iglesias de la Anunciación y de la Salvación fueron devueltas a la Iglesia Ortodoxa Rusa. En julio de 1995, por decreto del arzobispo de Vladimir y Suzdal, Evlogio, el monasterio reanudó su actividad como comunidad femenina. En 1997, se instaló un relicario con las reliquias de Román de Kirzhach en el sótano de la catedral de la Anunciación. En los numerosos servicios religiosos con motivo del hallazgo de las reliquias de Román de Kirzhach estuvo presente el Patriarca de Moscú y de toda Rusia, Alexio II.

A lo largo de los siglos, las construcciones en el monasterio y sus alrededores fueron erigidas, deterioradas y reconstruidas, y con el tiempo se perdieron muchas antiguas edificaciones, documentos, íconos y frescos. De las construcciones que se han conservado, el conjunto arquitectónico que incluye la catedral de la Anunciación y la iglesia de la Salvación es de especial interés. La catedral de la Anunciación, de cuatro columnas y una cúpula, tiene un remate escalonado en forma de pirámide de kokoshniks, y en su interior, un sistema de arcos y bóvedas escalonadas. La fecha exacta de su construcción es desconocida, pero las formas arquitectónicas permiten datarla a principios del siglo XVI. La iglesia de la Salvación fue construida en 1656 con los fondos del boyardo Iván Andreyevich Miloslavsky como cripta familiar, lo que se refleja en la austera apariencia arquitectónica del edificio. El simple y claro cuadrado del templo, que se encuentra en el sótano, está rematado por un campanario de forma piramidal en lugar de las cúpulas tradicionales. La iglesia de la Salvación está conectada por una plataforma con la catedral de la Anunciación, formando un todo con ella. Junto a estos templos se encuentra la iglesia de Todos los Santos con un alto campanario de seis niveles, construida en 1864 y 1869 en estilo neorruso.