Laut den chronikalischen Quellen des Dreifaltigkeits-Sergius-Klosters verließ der heilige Sergius von Radonesch 1358 vorübergehend das Dreifaltigkeitskloster, um einen Ort für eine neue Abtei zu finden. Im Machrischski-Kloster traf er den Abt Stefan und nahm den Mönch Simon als Begleiter mit. Nach langen Wanderungen hielten sie am hohen linken Ufer des Flusses Kirschatsch an. Bald schlossen sich ihnen die Schüler von Sergius an, und die Brüder bauten Zellen und eine Holzkirche zu Ehren der Verkündigung der Heiligen Gottesmutter. Nach vier Jahren im Kloster am Kirschatsch kehrte Sergius ins Dreifaltigkeitskloster zurück und ließ seinen Schüler, den heiligen Hieromönch Roman, als Abt zurück, der bis zu seinem Tod 1392 die Entwicklung des Kirschatschklosters leitete. Roman von Kirschatsch, der als heilig anerkannt ist, gilt als der erste Abt des Klosters.

Ursprünglich war das Kloster männlich und unterstand dem Dreifaltigkeits-Sergius-Kloster. Im 16. Jahrhundert wurde anstelle der hölzernen Verkündigungskirche eine steinerne Kirche und eine Speisekirche zu Ehren von Sergius von Radonesch errichtet. 1656 baute der Boyar Ivan Andrejewitsch Miloslavski die Erlöserkirche mit einem Glockenturm über den Gräbern seiner Eltern, und dieser Ort wurde zur Familiengruft der Miloslavskis. Archive belegen, dass das Kloster im Mittelalter von einer Steinmauer umgeben war, hinter der sich auf der Nordseite eine Kapelle über dem von Sergius gegrabenen Brunnen befand. 1764 wurde das Kloster aufgelöst und in die Blagoweschtschensk-Gemeinde umgewandelt. Durch das Dekret von Katharina II. zur Säkularisation kirchlichen Eigentums wurde das Eigentum des Klosters an das Dreifaltigkeits-Sergius-Kloster übertragen, und die Brüder wurden in andere Klöster versetzt. In der Mitte des 19. Jahrhunderts war der Gründer der Seidenindustrie in Kirschatsch, Alexander Petrowitsch Solowjow, für die Malerei der Gemeindekirchen verantwortlich. 1864 und 1869 bauten seine Söhne Peter und Alexander die Kirche aller Heiligen mit einem hohen Glockenturm. In der Sowjetzeit war das Kloster nicht aktiv. 1932 und 1934 wurde die Kirche von Sergius von Radonesch gesprengt. Während des Krieges wurde die Blagoweschtschensk-Kathedrale als Munitionslager genutzt, und später wurden in ihren Räumen eine Wurstfabrik und ein Petroleumgeschäft untergebracht. In der Kirche aller Heiligen befand sich die städtische Bäckerei. Erst 1990 wurden die Blagoweschtschensk- und Erlöserkirchen an die Russische Orthodoxe Kirche zurückgegeben. Im Juli 1995 erneuerte das Dekret des Erzbischofs von Wladimir und Suzdalskij, Jewlogij, die Aktivitäten des Klosters als Frauenkloster. 1997 wurde im Untergeschoss der Blagoweschtschensk-Kathedrale eine Reliquienkapsel mit den Überresten von Roman von Kirschatsch aufgestellt. Bei den gut besuchten Gottesdiensten anlässlich der Auffindung der Reliquien von Roman von Kirschatsch war der Patriarch von Moskau und ganz Russland Alexius II. anwesend.

Im Laufe der Jahrhunderte wurden Gebäude im Kloster und um es herum errichtet, verfallen und umgebaut, und im Laufe der Zeit gingen viele alte Bauwerke, Dokumente, Ikonen und Wandmalereien verloren. Von den erhaltenen Gebäuden ist das architektonische Ensemble von besonderem Interesse, das die Blagoweschtschensk-Kathedrale und die Erlöserkirche umfasst. Die vierstützige, einschiffige Blagoweschtschensk-Kathedrale hat eine gestufte Pyramidenkrone, und im Inneren ein System von Bögen und gestuften Gewölben. Das genaue Datum ihrer Errichtung ist unbekannt, aber die architektonischen Formen lassen sie auf den Beginn des 16. Jahrhunderts datieren. Die Erlöserkirche wurde 1656 mit Mitteln des Boyaren Ivan Andrejewitsch Miloslavski als Familiengruft erbaut, was sich im strengen architektonischen Erscheinungsbild des Gebäudes widerspiegelt. Der schlichte und klare quadratische Bau der Kirche, der auf einem Untergeschoss steht, endet mit einem schindelgedeckten Glockenturm anstelle der traditionellen Kuppeln. Die Erlöserkirche ist durch eine Plattform mit der Blagoweschtschensk-Kathedrale verbunden und bildet mit ihr eine Einheit. Neben diesen Kirchen befindet sich die Kirche aller Heiligen mit einem hohen sechsstöckigen Glockenturm, die 1864 und 1869 im neorussischen Stil erbaut wurde.