Das Kloster wurde 1364 gegründet, aber von seinen ersten Holzgebäuden ist nichts erhalten geblieben. Der bedeutende Aufschwung der Abtei ist mit Wassili III. verbunden, der zu Beginn des 16. Jahrhunderts erhebliche Mittel für den Bau der Pokrowski-Kathedrale und der Heiligen Pforte sowie wahrscheinlich für die Zellen und die Umzäunung spendete, die uns nicht erreicht haben. Eine der ersten Insassen des Klosters war die Frau von Wassili III., Solomonia Saburova, die 1525 wegen des Vorwurfs der Unfruchtbarkeit unter dem Namen Sofia zur Nonne geweiht wurde.

Später entstand die Legende, dass Solomonia während der Weihe schwanger war und im Kloster den Zarewitsch Georgi zur Welt brachte, der angeblich aufwuchs und zum Räuber Kudejar wurde. 1934 öffnete der Restaurator A. D. Varganov das Grab des angeblichen Sohnes von Solomonia und fand dort nur ein Kinderhemd. Historiker Dmitri Wolochihin behauptet jedoch, dass das Protokoll zur Öffnung des Grabes fehlt und die Ausgrabungen von 1996 zeigten, dass eine Beisetzung aufgrund von Platzmangel unmöglich war.

In der Gruft des Klosters unter der Pokrowski-Kathedrale sind die Namen edler Bewohnerinnen erhalten geblieben, wie die Tochter von Ivan III. Alexandra, die Frau von Ivan IV. Anna Vasilchikova, die erste Frau von Wladimir Staritsky, Jewdokija Nagaja, Jewpraksija Posharskaja und die Zarewna Anastasia. Hier war auch die Witwe von Wassili Schujski, die Zarin Maria Bujnosova-Rostovskaja, eingesperrt, die später ins Nowodewitschi-Kloster zog.

Im Jahr 1551 wurde nach dem Tod der Tochter von Iwan dem Schrecklichen die Zachatjewski-Speisekirche neu erbaut, die das hölzerne Gebäude des 14. Jahrhunderts ersetzte. Im 17. Jahrhundert wurde ein Apsis angebaut, eine Küche entstand und der Bau der Umzäunung wurde fortgesetzt.

1923 wurde das Kloster geschlossen und verwüstet. Ab 1933 befand sich in seinen Mauern ein militärisches biologisches Labor, in dem inhaftierte Spezialisten biologische Waffen entwickelten. 1934 wurde es dem biochemischen Institut der Roten Armee übergeben. 1935 schufen Nikolai Gaiski und Boris Elbert den ersten flüssigen Impfstoff gegen Tularemie der Welt. Das Labor arbeitete bis 1936.

In den 1950er und 1960er Jahren wurden die Klostergebäude restauriert und wurden zu Museumsexpositionen. In den 1980er Jahren entstand hier ein touristisch-gastronomischer Komplex mit Restaurant und Bar, und in der Kathedrale gab es einen Konzertsaal.

Seit 1992 ist das klösterliche Leben im Kloster wieder auferstanden und es ist erneut aktiv geworden. In seinem Besitz befinden sich die Kathedrale, das Gebäude der Wohltätigkeitsanstalt und Wirtschaftsgebäude. Die Zellen wurden in den 1970er Jahren neu erbaut. Am 22. April 2020 erhielt das Wladimirer Bistum das Nutzungsrecht für das Kommandantenhaus, das letzte Gebäude, das zuvor nicht an das Kloster übergeben wurde.