Die russische Kirche in Südtirol entstand Ende des 19. Jahrhunderts, als diese Gebiete Teil des Österreich-Ungarischen Reiches waren. Ab der Mitte des 19. Jahrhunderts wurde die kleine Stadt Meran zu einem beliebten Kurort, der Russen mit ihrem milden Klima und malerischen Alpenlandschaften anzog.

In den 1870er Jahren gab es bereits eine russische Kolonie in Meran. Um den russischen Urlaubern Unterstützung zu bieten, einschließlich der Suche nach preiswertem Wohnraum, wurde 1875 eine private Wohltätigkeitsgesellschaft russischer Einwohner von Meran gegründet, bekannt als der Russische Komitee. Diese wurde durch Spenden, hauptsächlich von lokalen Ärzten, finanziert.

Die Russen, die zur Behandlung nach Meran kamen, benötigten nicht nur Unterkunft, sondern auch orthodoxe Gottesdienste. Bei vielen Tuberkulosekranken verstärkten sich die religiösen Gefühle aufgrund des Bewusstseins um die Zerbrechlichkeit des Lebens. In der Ferne von der Heimat und in einer fremden Kultur fühlten sie Nostalgie nach Russland. Dies veranlasste das Komitee, sich mit dem Bau einer Kirche zu befassen. 1884 wandte sich der Russische Komitee unter der Leitung des Arztes Michail von Messing an Metropolit Isidor mit der Bitte, die Gründung einer orthodoxen Gemeinde in Meran zu Ehren des Heiligen Nikolaus zu segnen.

Die Weihe der Kirche dem Heiligen Nikolaus war symbolisch, da er einer der am meisten verehrten Heiligen in Russland war. Der Protopresbyter Ioann von Kronstadt, bekannt als "Vater aller Russen", unterstützte den Bau der Kirche mit seinem Ansehen, obwohl keine konkreten Dokumente über seine Teilnahme gefunden wurden. Die heutigen Gemeindemitglieder betrachten ihn als ihren himmlischen Schutzpatron neben dem Heiligen Nikolaus.

Ursprünglich befand sich die Kirche in einem gemieteten Raum in der Villa Stefani, aber bald wurde klar, dass mehr Platz benötigt wurde. Die Tochter des Hofrats Nadeschda Borodina, die mit einer Krankheit nicht fertig wurde, vermachte eine beträchtliche Summe für den Bau eines Sanatoriums für kranke Russen. 1897 wurde der Bau des Russischen Hauses nach Borodina abgeschlossen, und die Kirche wurde im obersten Stockwerk des Anbaus untergebracht, geschmückt mit einer Kuppel und einem Kreuz im russischen Stil.

Die feierliche Einweihung der neuen Kirche fand am 3./15. Dezember, am Vorabend des Festes des Heiligen Nikolaus, statt. Zu diesem Ereignis versammelten sich Russen aus allen benachbarten Kurorten Tirols in Meran. Die Kirche war überfüllt, und unter den Besuchern waren nicht nur Orthodoxe, sondern auch Vertreter der lokalen Behörden.

Das Russische Haus nach Borodina wurde zu einer echten Ecke Russlands: Hier wurden russische Zeitungen gelesen, russisches Essen zubereitet, und nach dem Gottesdienst wurde ein Samowar für die traditionelle Teestunde serviert.

Der Erste Weltkrieg 1914 unterbrach das ruhige Leben der Gemeinde, und Meran wurde für Russen unzugänglich. Im 20. Jahrhundert erlebte die Gemeinde viele Prüfungen, und die Nikolauskirche stand kurz vor der Zerstörung. Doch seit Anfang der 1990er Jahre begann die Wiederbelebung des orthodoxen Lebens. Am 9. Juni 1991 fanden in der Kirche wieder seltene Gottesdienste statt, und 2002 wurde die orthodoxe Gemeinde des Moskauer Patriarchats registriert. Der erste Ostergottesdienst wurde von Hieromönch Arsenij (Sokolov) geleitet.

Am 23. Mai 2006 wurde Hieromönch Alexij (Nikonorov) zum geistlichen Mentor der Gemeinde ernannt, und seitdem finden die Gottesdienste regelmäßig jeden ersten und dritten Sonntag im Monat statt.