Das Kloster, gegründet durch das asketische Wirken von Sergius von Radonesch, war eines von vielen, die zu dieser Zeit entstanden. Sein erster Abt war der Schüler von Sergius, Grigori Golutwinski, der vom kolomensischen Bischof Gerasim zum Igumen ernannt wurde. Quellen erwähnen den kolomensischen Bischof Grigori, was darauf hindeuten könnte, dass es sich um den heiligen Grigori Golutwinski handelte. Die Legenden des Klosters besagen, dass Sergius nicht nur den Ort für die Abtei wählte, sondern auch die erste Kirche zu Ehren der Epiphanie gründete. Im Untergeschoss der Epiphaniekirche sind bis heute die Überreste seines Fundaments zu sehen, bekannt als die „Steinchen des Heiligen“. Der Überlieferung nach wies Sergius den Brüdern den Platz für einen Brunnen, und bald sprudelte dort eine Quelle, die bis zur Mitte des 20. Jahrhunderts funktionierte, bis das Kloster geschlossen und die Quelle zugeschüttet und betoniert wurde. Bis zur Schließung des Klosters im Jahr 1929 wurden hier Reliquien aufbewahrt, die mit dem Namen Sergius verbunden sind, wie sein Stab, sein Kreuz und seine Gewänder. Das Kloster an der Oka erfüllte auch eine Verteidigungsfunktion gegen tatarische Überfälle, was zu seiner Entwicklung beitrug.

Im 15. Jahrhundert blühte das Kloster auf, das klösterliche Leben wurde gestärkt, es wurde eine Winterkirche zu Ehren von Sergius von Radonesch mit hohem Untergeschoss und Nebenräumen sowie eine Brüderliche Speisehalle, eine Küche und eine Brotbäckerei gebaut. Zwischen der Sergius- und der Epiphaniekirche wurde ein Glockenturm errichtet, der Ende des 18. Jahrhunderts abgerissen wurde. Das Kloster besaß Ländereien in Moskau und Golutwinskaja Sloboda, und im Jahr 1472 schenkte Fürst Jurij Wasiljewitsch ihm die Dörfer Roschek und Malivka. Im Jahr 1480 besuchte Großfürst Ivan III. das Kloster vor dem Feldzug gegen den tatarischen Khan Achmat.

Als wir das Kloster betraten, wurden wir empfangen und in die große Kirche der Epiphanie mit hohem Eingang und Galerie mit drei Türen geführt. Die Kirche ist alt, wir hielten dort den Abendgottesdienst und gingen dann in eine andere Kirche in der Speisehalle, die Sergius gewidmet ist. Zwischen diesen Kirchen erhob sich der Glockenturm mit einer Kuppel, die an die Kirchen erinnert.

Die Abtei blühte, sie wurde von Zar Ivan dem Schrecklichen besucht, und es gab eine reiche Bibliothek. Im April 1912 wurde der verehrte Alter Varsonofij Optinski zum Abt ernannt, ein Jahr vor seinem Tod. Das Kloster wurde 1929 geschlossen, und 1994 wurde es der Moskauer Diözese übergeben, und ab Dezember desselben Jahres wurden die Gottesdienste wieder aufgenommen. 1995 wurde hier die Moskauer Diözesan-Theologische Schule verlegt, die später in das Kolomensker orthodoxe Theologische Seminar umgewandelt wurde.

Im Oktober 2012 wurden die Gebäude des östlichen Brüderlichen und des westlichen Gästehauses sowie andere Bauten der Seminarverwaltung des Klosters übergeben.