Das Kloster wurde 1371 von Dimitrij, dem Abt des Nikolai-Klosters in Pereslawl-Salesskij, gegründet, der ein enger Anhänger und geistlicher Freund von Sergij Radonezhski war. Dimitrij trat in das Mönchtum im Uspenski Goritski Kloster ein und gründete bald darauf, nachdem er Priester geworden war, das Nikolai-Kloster "auf dem Moor", wo er Abt wurde.

Laut der Lebensgeschichte von Dimitrij verließ er Pereslawl, um dem Ruhm zu entkommen, und begab sich mit seinem Schüler Pachomij in den Norden. Sie hielten nicht weit von Wologda, am Fluss Lezhi, an, wo sie eine Kirche der Auferstehung bauten. Doch die Einheimischen missbilligten ihre Anwesenheit, und Dimitrij und Pachomij setzten ihren Weg fort. Als sie Wologda erreichten, bemerkte Dimitrij, dass es in der Stadt keine Kirche des Allerbarmerischen Erlösers und kein gemeinschaftliches Kloster gab.

Der Bau des Klosters wurde von Dmitrij Donskoi unterstützt, der Mittel für dessen Errichtung spendete. Der erste hölzerne Tempel wurde zu Ehren des Festes des Allerbarmerischen Erlösers und der Heiligen Gottesmutter geweiht. In der Nähe wurden Zellen für die Mönche gebaut.

Während der Abtschaft von Dimitrij wurde das Kloster als Laura bezeichnet. Viele Schüler folgten ihm von Pereslawl nach Priluki, und hier wurde zum ersten Mal im Russischen Norden die gemeinschaftliche Regel eingeführt. Dimitrij starb am 11. Februar um 1406 und wurde im Spasski-Kathedrale beigesetzt. Vor seinem Tod segnete er Pachomij, Abt zu werden.

Nach seinem Tod werden Dimitrij viele Wunder zugeschrieben, darunter die Austreibung von Dämonen und die Hilfe für das Kloster und Wologda.

Im Jahr 1918 wurde im Kloster eine Durchsuchung durchgeführt, ein Teil der Gebäude wurde von Rotarmisten besetzt. Während des Bürgerkriegs wurden in den Türmen Sprengstoffe gelagert, und ein Feuer drohte, das Denkmal zu zerstören. Im Kloster wurde eine Gemeinschaft aus Einheimischen gegründet. Von 1919 bis 1923 wurden kirchliche Werte beschlagnahmt. Der Archimandrit Nifont Kursin und die Mönche wurden vertrieben, protestierende Gläubige wurden repressiert. Im Jahr 1922 baten die Einheimischen darum, die Wände in Ziegel abzureißen, aber das Gesuch wurde abgelehnt.

Im Jahr 1924 wurde das Kloster geschlossen, und Kunstwerke wurden dem Wologda-Museum übergeben. In den 1930er Jahren gab es hier ein Durchgangsgefängnis, in den 1950er und 1970er Jahren militärische Lager. Im Kloster befanden sich auch ein Kino und ein Haus für Invaliden. Ab den 1950er Jahren begann die Restaurierung, die den Gebäuden das Aussehen des 16.-17. Jahrhunderts zurückgab. 1979 wurde das Kloster eine Filiale des Wologda Staatlichen Museums-Reservats.

Am 16. Juni 1990 fand eine Prozession statt, und im August wurde die Auferstehungskirche der Kirche übergeben. 1991 wurde das Kloster erneut ein männliches Eparchialkloster. Am 24. Februar 1992 wurde das Kloster vollständig an die Russische Orthodoxe Kirche zurückgegeben. Patriarch Alexij II besuchte das Kloster 1992 und 2007.

In den folgenden Jahren wurde das Klosterleben wiederbelebt, die Gebäude wurden renoviert, Ikonostasen und Glocken wurden wiederhergestellt. Tägliche Gottesdienste finden statt, es gibt eine Pfarrei und eine Sonntagsschule. Hier befindet sich eine Abteilung des Wologda Orthodoxen Theologischen Seminars. Jährlich finden die Dimitriev Bildungslesungen statt.

Die Pfarrei des Klosters ist die Kirche des Dimitrij von Priluki in Wologda, und von 1994 bis 2003 das Heilige Dreifaltigkeits-Männerkloster Pawlo-Obnorski im Bezirk Grjazovec.