Die Geschichte des Klosters reicht weit in die Vergangenheit zurück. Einige Forscher glauben, dass das Kloster, das ursprünglich Wolynska Pustyn genannt wurde, an der Schwelle des 14. und 15. Jahrhunderts entstand, jedoch datiert die erste schriftliche Erwähnung auf das Jahr 1505, das als Gründungsjahr gilt. Im Jahr 1615 wurde das Kloster von polnisch-litauischen Truppen des falschen Dmitrius niedergebrannt, und erst zu Beginn des 18. Jahrhunderts wurden anstelle der hölzernen Kirchen neue steinerne gebaut: die zweigeschossige Nikolauskirche (die untere ist zu Ehren des Ikone der Gottesmutter „Zeichen von Kursk“ geweiht), die Kreuzerhöhungskirche und die Dreifaltigkeitskirche.

Das moderne Erscheinungsbild des Klosters ist mit den rylischen Kaufleuten Schelichow verbunden, die großzügig für seine Bedürfnisse spendeten. G.I. Schelichow, bekannt als der Gründer von „Russisch-Amerika“, machte sich 1783 mit drei Galioten („Drei Heilige“, „Simeon und Anna“, „St. Michael“) auf den Weg zu den amerikanischen Küsten. Neben der Gründung von Siedlungen und der Organisation des wirtschaftlichen Lebens widmete er sich der Verbreitung des Christentums, dem Bau von Kirchen und der Unterstützung der orthodoxen Mission. Katharina II. ehrte ihn mit einem silbernen Degen und einer goldenen Medaille mit ihrem Porträt.

Das wunderbare Erscheinen des Bildes des Heiligen Nikolaus auf der Insel des Flusses Sejm nahe dem Dorf Asmolowo im Jahr 1462 wurde zum Zeugnis der Wahl dieses Ortes. Mit dieser Reliquie fand bis 1917 jährlich eine Prozession statt, die mit der Krönung von Nikolai Alexandrowitsch verbunden war. Während des Großen Vaterländischen Krieges blieb das Kloster von Zerstörungen verschont. Obwohl das Kloster von den Deutschen besetzt war und von unseren Truppen beschossen wurde, fiel keine Bombe auf sein Territorium. Die Deutschen hinterließen beim Verlassen des Klosters die Gebäude unbeschädigt.

In den 1920er Jahren diente das Kloster als Residenz des Rylski Bischofs Pawlin (Kroschtschkin), der nach dem Tod von Patriarch Tichon eine geheime Unterschriftensammlung zur Wahl eines neuen Patriarchen organisierte. Die Behörden gingen brutal gegen die Teilnehmer dieser Aktion vor. Bischof Pawlin, der durch Zwangsarbeit im Gulag und Festnahmen ging, wurde im Jahr 2000 heiliggesprochen. Im Jahr 1926 wurde das Kloster geschlossen, seine Räumlichkeiten wurden von Rotarmisten und verschiedenen weltlichen Institutionen genutzt, was zu seiner Zerstörung und Verwilderung führte. Im Jahr 1991 wurde das Heilig-Nikolaus-Kloster an das Kursker Erzbistum der Russisch-Orthodoxen Kirche zurückgegeben.