Im Jahr 1714 wurde anstelle der abgerissenen hölzernen Kirche des heiligen Nikolaus von Myra ein steinernes Gotteshaus zu Ehren der Darstellung der Heiligen Gottesmutter im Tempel errichtet. 1743 wurde es geweiht, aber im Volk wurde es weiterhin Nikolaikirche genannt.

Die Kirche befand sich direkt hinter den Mauern des Sofia-Hofes, auf einem Hügel, am Nikolaus-Anleger, und schloss mit ihrem Volumen die Dreifaltigkeits-Halbinsel ab. Der Bau begann noch vor dem Peterschen Erlass von 1714, der den Bau von Steinhäusern in Russland, außer in Sankt Petersburg, verbot. Die Arbeiten wurden erst 1724 wieder aufgenommen, und 1743 wurde die Kirche fertiggestellt und geweiht. Ihre Architektur spiegelte die Merkmale des alt-russischen Stils des 17. Jahrhunderts wider, einschließlich des schindelgedeckten Glockenturms.

Die Kirche wurde mehrmals umgebaut, und der endgültige Umbau wurde 1774 abgeschlossen. Die Kirche hatte fünf Altäre: zu Ehren der Darstellung der Heiligen Gottesmutter im Tempel, des Einzugs des Herrn in Jerusalem, des heiligen Märtyrers Demetrius von Thessaloniki, des heiligen Märtyrers Georgs des Siegreichen und des heiligen Nikolaus von Myra. Ende des 19. Jahrhunderts bestand die Gemeinde aus einem Priester und einem Psalmodisten, und die Pfarrei umfasste 13 Dörfer.

Zu Beginn der 1890er Jahre, aufgrund der geringen Zahl und Armut der Gläubigen, war die Kirche stark verfallen, und die Gottesdienste fanden selten statt, da die Südseite des Gebäudes sich ablöste und drohte zu fallen.

Der Hochwürdige Justin (Poljanski) gründete ein Komitee zur Restaurierung der Kirche und beauftragte den Protopriester Alexander Grammatin, Spenden zu sammeln und die Arbeiten durchzuführen. 1891 wurde die Kirche in einen annehmbaren Zustand versetzt, wenn auch nicht in einen prächtigen.

Nach der Revolution fanden bis zu Beginn der 1920er Jahre weiterhin Gottesdienste in der Kirche statt, aber dann wurde sie in eine Garage des UGB NKWD umgewandelt. 1930 schlossen die Stadtbehörden die Kirche und brachten sie in einen Notstand, und in den 1950er Jahren wurde sie vollständig zerstört.