Werchoturje wurde dank des Heilig-Nikolaus-Klosters zum Zentrum des Orthodoxen Glaubens im Ural und in Sibirien, das das erste orthodoxe Kloster außerhalb des europäischen Teils Russlands wurde. Obwohl die Dreifaltigkeitskathedrale zur gleichen Zeit wie die Stadt erbaut wurde, wurde das Kloster etwas später, im Jahr 1604, gegründet. Dies geschah, nachdem der Hieromönch Jona aus Poschechonje Boris Godunow um die Gründung einer Mönchsgemeinschaft in der neuen Stadt gebeten hatte. Moskau gab die Erlaubnis, aber aufgrund von Geldmangel verzögerte sich der Bau, und Jona musste persönlich zum Zaren reisen, um Unterstützung zu erhalten. Schließlich wurde eine kleine Holzkirche, geweiht zu Ehren des Heiligen Nikolaus von Myra, und mehrere Zellen erbaut. Das Kloster lebte ein ruhiges Gebetsleben, aber über sein erstes Jahrhundert ist fast nichts bekannt, da Brände die Archive zerstörten. Man kann annehmen, dass die Abtei sich zusammen mit der Stadt entwickelte, für die das 17. Jahrhundert „golden“ wurde. Ein wichtiges Ereignis in der Geschichte des Klosters fand hundert Jahre nach seiner Gründung statt.

Zu Beginn des 18. Jahrhunderts fand das Kloster seinen heiligen Schutzpatron, der im weltlichen Leben lebte, aber nach seinem Tod zum himmlischen Fürsprecher des Urals wurde. Die Reliquien des gerechten Simeon von Werchoturje wurden 1704 aus Merkuschin in das Kloster übertragen und wurden zu seiner Hauptheiligkeit, die viele Pilger anzog. In den Jahren 1716 und 1762 wurde das Kloster durch Brände beschädigt, aber die Reliquien von Simeon blieben unversehrt. Zu Beginn des 20. Jahrhunderts stieg die Zahl der Pilger so stark an, dass die kleine Kathedrale sie nicht mehr fassen konnte. Nach der Feier des 300-jährigen Bestehens des Klosters und des 200-jährigen Jubiläums der Übertragung der Reliquien wurde 1905 eine riesige Kreuzerhöhungskathedrale errichtet, die zur drittgrößten in Russland wurde. Die Weihe der Kathedrale fand 1913 statt, und die Reliquien von Simeon wurden dorthin übertragen. Doch bald begann die Revolution, und mit dem Kommen der sowjetischen Macht wurde das Kloster von Rotarmisten besetzt, und die Mönche wurden zum Graben von Schützengräben geschickt.

Schwere Zeiten brachten viele Neumärtyrer hervor, darunter die erschossenen Hieromönche Iakinf, Kalist und Apollinar, die in den 1990er Jahren heiliggesprochen wurden. 1925 wurde das Kloster geschlossen und in eine Kolonie für Minderjährige umgewandelt. Die Reliquien von Simeon wurden 1929 an das Tagil-Museum für antireligiöse Arbeit übergeben, wo sie zum Objekt atheistischen Propaganda wurden, aber die Menschen beteten weiterhin vor ihnen. 1935 wurden die Reliquien an das Ural-Antireligionsmuseum übergeben. Nach der Auflösung der Fonds des Museums im Jahr 1946 wurden die Reliquien an das Regionale Heimatmuseum übergeben. Erst 1989 wurden sie der Russisch-Orthodoxen Kirche zurückgegeben und in die Kirche des Allbarmherzigen Erlösers gebracht, und 1992 wurden sie in die restaurierte Kreuzerhöhungskathedrale in Werchoturje übertragen.

Heute ist das Kloster vollständig restauriert, und die Zahl der Pilger wächst weiter, wodurch Werchoturje den Status eines spirituellen Zentrums im Ural zurückgewinnt. Die Nikolauskirche wurde 1936 abgerissen, und bei der Wiederbelebung des klösterlichen Lebens stellte sich die Frage nach ihrer Wiederherstellung. Es wurde beschlossen, eine kleine Nikolauskirche mit Elementen der Architektur der früheren Kathedrale zu bauen. Diese Kirche, die 2004 geweiht wurde, wurde zur Zierde des Klosters.

Die Kreuzerhöhungskathedrale, die im neobyzantinischen Stil erbaut wurde, beeindruckt durch ihre Größe, vermittelt aber im Inneren ein Gefühl von Leichtigkeit und Helligkeit. Sie wurde zur architektonischen Dominante des Klosters. Im Schatten der Kathedrale ruhen die Reliquien des gerechten Simeon von Werchoturje, und daneben liegt ein Buch, in das die Pilger ihre Geschichten über die Hilfe des Heiligen eintragen, besonders viele Namen von Kindern, die durch die Gebete von Simeon geboren wurden.