Die Kirche befindet sich an der Stelle des ehemaligen männlichen Dreifaltigkeitsklosters, das unter Boris Godunow gegründet wurde. Ursprünglich war die Dreifaltigkeitskirche aus Holz. 1742 wurde ein zweigeschossiges Steingebäude errichtet, das dann mehrmals umgebaut wurde. Der untere Tempel wurde zur Winterkirche, während im zweiten Stock die Sommerkirche in einem geräumigeren und helleren Raum untergebracht wurde.

Die Kirche der Heiligen Dreifaltigkeit ist eine der ältesten Kirchen in Kursk. 1940, während der sowjetischen Herrschaft, wurde die Kirche geschlossen, und zu Beginn des Großen Vaterländischen Krieges wurde der Glockenturm abgebaut, an dessen Stelle ein Luftabwehrposten eingerichtet wurde. Während der deutschen Besatzung wurde die Kirche erneut für Gottesdienste geöffnet.

Die Kirche funktionierte bis 1961. 1989 wurde das Gebäude renoviert und ein Planetarium darin untergebracht. Der Diözese wurde das Erdgeschoss 1992 zurückgegeben, das Obergeschoss 1995. Jetzt befinden sich in der Kirche die Altäre der Heiligen Dreifaltigkeit, des heiligen Ambrosius von Optina, der frommen Fürsten Boris und Gleb im unteren Tempel sowie der Altar des Heiligen Geistes und des heiligen Nikolaus von Myra im oberen Tempel.

Von 2015 bis 2018 wurden Restaurierungsarbeiten durchgeführt, die die Erneuerung der Fassaden, des Fundaments, der Kuppeln, des radialen und gewölbten Daches sowie der Vordächer umfassten.