Nach der Revolution von 1917 ließen sich viele russische Emigranten in Frankreich nieder, unter anderem in Lyon. 1924 kam General Pawel Maximowitsch-Wasilkowski nach Lyon und richtete in seiner Wohnung eine orthodoxe Kirche zu Ehren des Schutzes der Heiligen Gottesmutter ein, wo der Priester Andrei Mishin zu dienen begann. Bald bildete sich in der Stadt eine Gemeinde, die einen Saal im Zentrum mietete und dort einen mobilen Ikonostase aufstellte.

1926, nach dem Schisma der russisch-orthodoxen Emigration in Westeuropa, blieb die Pokrowski-Kirche unter der Leitung von Metropolit Jewlogij (Georgiewski). Ein Teil der Russen in Lyon zog es jedoch vor, unter der Jurisdiktion des Erzbischöflichen Synods unter dem Vorsitz von Metropolit Antonij (Chrapowitski) zu bleiben. Sie planten den Bau einer Steinkirche zum Gedenken an die russischen Krieger, aber es fehlte an Mitteln. Schließlich fanden sie eine Holzbaracke in der Straße Baraban, und am 11. Mai 1928 wurde eine neue Kirche, die dem Heiligen Nikolaus von Myra geweiht war, gegründet. Priester Viktor Pushkin wurde nach Lyon entsandt, und der Ikonostase wurde von der Gemeindemitglied Ludmila Galich gemalt.

Mit der Machtübernahme der Volksfront in Frankreich im Jahr 1936 wurde es für die russischen Emigranten schwer. Organisationen wurden aufgelöst, und es wurde Unterstützung für die sowjetische Gegenspionage geleistet. Der Protodiakon Viktor Pushkin erhielt Drohungen, und in der Nacht vom 12. auf den 13. Juni 1937 brannte die Kirche nieder. Trotz der Schwierigkeiten wurde beschlossen, eine Steinkirche zu bauen. Nach langen Suchen begann am 7. Mai 1938 der Bau einer neuen Kirche für 200 Personen. Protodiakon Viktor wurde zum Inspirator des Projekts, und der Architekt war Sergej Basderev. Der Franzose Jules Roche lieh 50.000 Francs. Die Kirche wurde in Eigenregie gebaut, trotz des Krieges und wirtschaftlicher Schwierigkeiten.

Am 31. August 1945 wechselte die Gemeinde zur Jurisdiktion des Moskauer Patriarchats, und am 5. Mai 1946 wurde die Kirche geweiht. 1948 kehrte die Gemeinde zur Jurisdiktion der RPTsZ zurück. Nach dem Krieg verlief die Innenausstattung der Kirche aufgrund finanzieller Schwierigkeiten langsam. Von 1950 bis 1953 diente der Archimandrit Antonij (Bartoshovich) in der Kirche, der den Ikonostase malte. In den 1970er Jahren stürzte die Decke ein, und die Reparatur erforderte hohe Kosten.

In den Jahren 1978 und 1980 wurde ein neues Gemeindehaus gebaut, und 1981 wurde die Kirche verkleidet und die Kuppel gestrichen. Im Jahr 2000 trat die Gemeinde gegen die Versöhnung mit der Kirche im Heimatland auf und schloss sich 2001 der nicht-kanonischen RPTsZ(V) an. Im Jahr 2002 kehrte ein Teil der Gemeindemitglieder zur kanonischen RPTsZ zurück und gründete eine Hauskirche zu Ehren des Märtyrers Johannes des Russen.

Im Jahr 2006 wechselte die Gemeinde unter das Omophor der Russischen Wahrhaftig-Orthodoxen Kirche. Im Jahr 2010 wechselte die Gemeinde zusammen mit Bischof Irinij (Klipenstein) in die nicht-kanonische Jurisdiktion der RPTsZ unter dem Omophor von Agafangel (Pashkovsky). Im Jahr 2012 berichtete Irinij über den guten Zustand der Gemeinde, regelmäßige Gottesdienste und das Vorhandensein von Kandidaten für das Priestertum.