Die erste schriftliche Erwähnung der Entschlafungskirche findet sich im "Notizbuch für neuernannte Priester und Diakone" aus dem Jahr 1700, wo die Ausstellung einer Epitrachelion-Urkunde für den Priester Ivan aus der Entschlafungskirche erwähnt wird. In demselben Buch wird im Jahr 1738 erwähnt, dass die Entschlafungskirche zuvor zu Ehren der drei Heiligen Väter: Basilius des Großen, Gregor dem Theologen und Johannes Chrysostomus benannt war. Obwohl sie nicht im Einkommensverzeichnis von 1676 aufgeführt war, stammt ihr Bau wahrscheinlich aus dem späten 17. Jahrhundert.

Die Kirche war aus Holz und kalt. Daneben befand sich eine andere hölzerne, aber warme Kirche zu Ehren der Versammlung der Heiligen Gottesmutter mit einer Kapelle der heiligen Märtyrer Flora und Lavra, in der die Wintergottesdienste stattfanden. Im März 1739 brannte die Versammlungskirche nieder. Im Jahr 1743 wurde auf dem alten Friedhof eine neue hölzerne und warme Versammlungskirche errichtet. Im Jahr 1753 brannten beide Kirchen, die Entschlafungskirche und die Versammlungskirche, bei einem Brand in Kasimow nieder. Anstelle der abgebrannten Entschlafungskirche wurde die alte hölzerne Kirche der Geburt Christi errichtet, die bereits durch eine steinerne ersetzt worden war. Der Priester Ioann und der Kaufmann Milovanov baten um die Genehmigung zum Bau einer neuen steinernen Kirche.

Im Jahr 1775 wurde die Kirche der Entschlafung der Heiligen Gottesmutter mit den Kapellen Nikolai und der drei Heiligen Väter erbaut und geweiht. 1789 wurde ein Speisesaal angebaut und ein dreigeschossiger Glockenturm im Barockstil errichtet. Nach einem Gewitter im Sommer 1810, das die Kreuze und das Dach beschädigte, wurde die Entschlafungskirche repariert. 1826 wurde eine neue Glocke mit einem Gewicht von 150 Pud anstelle der zwei zerbrochenen installiert. In den Jahren 1830 und 1833 wurde die Kirche mit Wandmalereien geschmückt. Im Jahr 1911 wurde der Speisesaal erweitert und zwei Kapellen hinzugefügt: zu Ehren des Bogoljubskaja-Ikone der Gottesmutter und der Erhöhung des Kreuzes des Herrn. Die Gemeinde war klein: 1891 gab es 62 Höhlen und 490 Gläubige. Im Jahr 1934 wurde die Kirche geschlossen und entweiht, 1936 wurde sie zur zentralen Bibliothek umgebaut, und ab 1939 wurde sie als Lager genutzt. Im Jahr 1990 wurde die Kirche an die Russische Orthodoxe Kirche zurückgegeben. Nach Restaurierungsarbeiten wurde sie am 13. Juli 1995 von Erzbischof Simeon Novikov von Rjasan und Kasimow erneut geweiht.