Beim Bau des Kuibyschewer Staudamms entstand die Notwendigkeit, die Stadt Stawropol am Wolga zu überfluten, die heute als Togliatti bekannt ist, und an ihrer Stelle das Kuibyschewer Reservoir zu schaffen. Viele Gebäude und Konstruktionen wurden abgerissen und an einen anderen Ort versetzt. Auch Kirchenbauten wie Tempel und Glockentürme wurden abgerissen oder gesprengt. Die Dreifaltigkeitskathedrale, die Hauptkirche der Stadt, blieb von diesem Schicksal nicht verschont. Im Jahr 1999 stellte die Stadtverwaltung von Togliatti ein Grundstück an der Kreuzung der Straßen Mira und Golosova für den Bau einer neuen Dreifaltigkeitskathedrale zur Verfügung. Im August desselben Jahres wurde die Gemeinde der zukünftigen Kathedrale gegründet und ihre Verwaltungsorgane gewählt: der Gemeinderat und die Rechnungsprüfungskommission. Am 27. September 1999 hielt der Erzbischof von Samara und Syzran, Sergiy, zusammen mit dem Klerus von Togliatti einen Wasserweihe-Gottesdienst ab und segnete das Kreuz an der Stelle des zukünftigen Bauwerks. Am 14. Oktober 1999 segnete der Patriarch von Moskau und ganz Russland, Alexius II., während seines Aufenthalts in Togliatti das Kreuz an der Stelle der zukünftigen Kathedrale. Um mit den Gottesdiensten zu beginnen, wurde der Prozess der Erschließung des Grundstücks in zwei Phasen unterteilt. In der ersten Phase wurde die Kirche im Namen des Apostels und Evangelisten Johannes des Evangelisten erbaut, in der während des Baus der Dreifaltigkeitskathedrale Gottesdienste stattfinden. Nach Abschluss des Baus werden die Dreifaltigkeitskathedrale und die Kirche des Johannes des Evangelisten den zentralen Teil des architektonischen Ensembles bilden. In der zweiten Phase wird der Haupttempel der Heiligen Dreifaltigkeit errichtet. Der Bau der Kirche des Johannes des Evangelisten begann im Frühjahr 2002. Am 8. Oktober 2003 fand die kleine Weihe der Kirche durch den Stadtgeistlichen statt, und später wurde sie von Erzbischof Sergiy geweiht. Am 10. Mai 2013 weihte Metropolit Sergiy die Glocken für den Glockenturm, der im Frühjahr desselben Jahres erbaut wurde.