Im Zeitraum von 1524 bis 1526 wurde an der Stelle der alten Holzkirche westlich der Kathedrale von Boris und Gleb eine steinerne Kirche der Verkündigung erbaut. Dies ist eines der wenigen Bauwerke, dessen Urheberschaft dokumentarisch mit dem talentierten Rostower Architekten Grigori Borisow verbunden ist.

Die Kirche hat eine kubische Form und wird von einem vierseitigen Dach mit einer Zwiebelkuppel gekrönt, die auf einem schlanken Tambour sitzt, der mit einem Arkaden- und Säulenfries verziert ist. Die Fassaden des Gebäudes sind durch leichte Lisenen in drei Teile gegliedert. Ursprünglich hatte die Kirche schmale Fensteröffnungen, ähnlich denen, die an der Giebelseite des Speisesaals erhalten geblieben sind. Der Innenraum des Tempels, der keine Säulen hat, ist mit einem Kreuzgewölbe überdeckt. Es wird vermutet, dass aufgrund dieser Gewölbe-Konstruktion das Dach ursprünglich nicht vierseitig, sondern dreilappig war, wie in der Auferstehungskirche in Rostow, die ebenfalls im 16. Jahrhundert erbaut wurde. Unter dem modernen Dach hat sich der untere Teil des alten Tambours aus profilierten Ziegeln erhalten, der früher über dem Dach erhoben war.

Die Dokumente haben keine Informationen über die Malerei der Kirche der Verkündigung erhalten, und heute sind ihre Wände weiß. Allerdings wurden in den 90er Jahren bei der Restaurierung Fragmente von Malereien gefunden, die auf das 17. oder sogar 16. Jahrhundert datiert werden. Darunter ist ein Teil der Figur der Gottesmutter in einer Pose, die für die Komposition "Verkündigung" charakteristisch ist, und ein Fragment einer Inschrift, die das Bild dieser Szene an der Wand bestätigt. Das äußere Erscheinungsbild der Kirche hat sich nach der Rekonstruktion Ende des 17. Jahrhunderts erheblich verändert: Es wurden neue Fenster eingesetzt, die Fassaden verändert, der Tambour erhöht und die Form der Kuppel, die ursprünglich schalenförmig war, verändert. Diese Änderungen werden durch Klosterunterlagen bestätigt, die die Weihe der Kirche erwähnen, die sowohl bei der Errichtung als auch nach umfangreichen Umbauten durchgeführt wurde. Die Kirche der Verkündigung wurde erstmals am 4. Oktober 1526 geweiht und zuletzt 1882 nach umfangreichen Renovierungsarbeiten, als möglicherweise die Reste alter Fresken entfernt wurden. Auch wurde die Kirche am 17. November 1696 geweiht, wahrscheinlich nach einer umfassenden Umgestaltung.

Der Tempel steht auf einem hohen Unterbau, der im 17. und 18. Jahrhundert als "Brüderliche Vorratskammer" genutzt wurde. An der Stelle des heutigen Eingangs zum Unterkirchenraum gab es früher wahrscheinlich ein breites Fenster. Die südliche Fassade des Gebäudes hat sich nach dem Einbau breiter Fenster verändert, der mittlere Teil der Lisenen wurde abgeschliffen und mit dekorativen Rahmen mit feiner Ziegelverzierung versehen, die für den Ende des 17. Jahrhunderts angebauten Altar charakteristisch ist. Das achteckige Fenster in der mittleren Wand der Südseite ist typisch für die "Naryshkin"-Architektur, die in Russland von 1690 bis 1710 verbreitet war, was auf die Zeit der Umgestaltung des Gebäudes hinweist. Im Westen schließt sich an die Kirche der Speisesaal an, ein quadratischer, einstöckiger Bau mit Kreuzgewölben.

Zusammen mit der Kirche der Verkündigung und dem Speisesaal befindet sich eines der ältesten zivilen Gebäude des Borisoglebsky-Klosters, die Abtswohnung, die auf einem hohen Unterbau errichtet wurde, was durch das Relief des Geländes bedingt ist. In den Jahren 2010-2015 wurde die Restaurierung der Verkündigungskirche und der neuen Abtswohnung durchgeführt. In der Kirche wurden die Ziegelmauerwerk der Wände und Gewölbe, der Putz, die Holztreppe sowie die voluminöse und durchbrochene Schnitzerei der Säulen, Geländer und Baluster wiederhergestellt. Im westlichen Flügel wurde das Ziegelmauerwerk restauriert, das Metallgeländer der Treppe wiederhergestellt, keramische Fliesen hergestellt und installiert, Dolomitböden, Fenster- und Türöffnungen sowie Metallgitter und der Rahmen des Geländers des Eingangsbereichs wiederhergestellt. In den neuen Abtswohnungen wurden die Deckenbalken verstärkt, das Ziegelmauerwerk der Wände und Gewölbe, der Putz, die Treppe und ihr Metallgeländer sowie die Böden wiederhergestellt.