Die Frauenabtei an der Stelle des Blagoweschtschenski-Klosters in Astrachan wurde vor über drei Jahrhunderten gegründet. Zuvor befand sich hier das alte Wosnesenski-Männerkloster, das erste Kirchengebäude außerhalb des Astrachaner Kremls und der Weißen Stadt. Das Kloster war arm, seine Gebäude waren hauptsächlich aus Holz. Der Bau einer Steinkirche wurde seit Anfang des 17. Jahrhunderts versucht, aber sie wurde erst 1699 geweiht, mehr als ein halbes Jahrhundert nach der Grundsteinlegung.

Das Wosnesenski-Kloster wurde 1706 aufgelöst, und an seiner Stelle wurde eine Frauenabtei eingerichtet, die das Kloster in Blagoweschtschenski umbenannte. Laut erhaltenen Berichten lebten die Nonnen zuvor im Astrachaner Frauenkloster, dessen Erwähnungen auf die Jahre 1614 und 1619 datiert sind. Wahrscheinlich sind die Schwestern dieses Tempels zusammen mit den Nonnen des Pjatnizki-Klosters in das aufgelöste Wosnesenski-Kloster umgezogen. Dies erklärt das Erscheinen einer Kapelle zu Ehren der Märtyrerin Paraskeva Pjatniza in der Kathedrale der Blagoweschtschenski-Kirche des Klosters.

Von 1848 bis 1851 wurden mehrere Klostergebäude und ein Teil der eingestürzten Nordwand renoviert. Die alten Wände wurden mehrmals repariert, aber ihr endgültiges Aussehen erhielten sie erst zu Beginn des nächsten Jahrhunderts. In dieser Zeit wurde auch beschlossen, die baufällige Johannes-Evangelist-Kirche in Astrachan vollständig umzubauen, ohne ihr ursprüngliches Interieur zu bewahren. Im Oktober 1865 wurde die erneuerte Kirche geweiht.

Im Jahr 1894 brach im Blagoweschtschenski-Kloster ein Feuer aus, das zwei Holzgebäude, eine Wagenremise, einen Stall, das Gebäude der kirchlichen Schule, die Speise für die Nonnen, eine Steinküche mit Lagerräumen und Holzschuppen sowie das Steingebäude der Äbtissin zerstörte.

In den folgenden Jahren wurden die zerstörten und beschädigten Gebäude wiederhergestellt. 1896 wurde für die Äbtissin ein neues einstöckiges Haus gebaut. Im selben Jahr spendete die Stadtgesellschaft dem Kloster ein Grundstück, auf dem zwei Jahre später eine Steinkirchenschule errichtet wurde. In den folgenden zehn Jahren wurden auch die anderen abgebrannten Gebäude wiederhergestellt.

In den Jahren 1900 und 1901 wurde in der südöstlichen Ecke des Klosters die Kapelle des Heiligen Nikolaus, die sich in einem maroden Zustand befand, umgebaut. 1900 wurde sie abgerissen, und ein Jahr später wurde das neue Gebäude geweiht.

Im Jahr 1907 wurde im Kloster ein neuer Glockenturm im altrussischen Stil erbaut, der über dem heiligen Tor, dem Haupteingang zum Kloster, lag. Er wurde mit einer Kuppel mit einem vergoldeten Apfel und einem achtspitzigen Kreuz abgeschlossen. Im Inneren der Kirche schmückten vergoldete geschnitzte Ikonostasen sowohl den zentralen als auch die seitlichen Kapellen. Sie wurden zu Beginn des 18. Jahrhunderts geschaffen und mehrmals erneuert, zuletzt 1908 und 1909, als die alten Ikonen durch neue ersetzt wurden. Auch die Malerei der Kirche wurde zu dieser Zeit erneuert.

Mit dem Einzug der sowjetischen Macht wurde das Kloster aufgelöst. Seine Räumlichkeiten wurden als Krankenhaus, Militärteil und Waisenhaus genutzt. Als im Gebäude das Waisenhaus Nr. 6 und eine Einrichtung für Kinder mit moralischen Defekten untergebracht wurden, wurden die Nonnen vertrieben, obwohl die Kirchen in ihrem Besitz blieben.

Im Jahr 1930 wurden die Kirchen und der Glockenturm auf dem Klostergelände vollständig zerstört. Einige Holzklöster wurden von Privatpersonen genutzt. 1949 wurde der größte Teil des Klosters dem Astrachaner Militärkommissariat übergeben. Anfang der 1990er Jahre stürzte ein Teil der Nordwand ein, und ein Drittel der Wand wurde wiederhergestellt. Die Restaurierungsarbeiten am Kloster begannen im Jahr 2008. Zuerst wurden die Wände und Türme in Ordnung gebracht, die Kapelle des Heiligen Nikolaus wurde renoviert und für die Gläubigen geöffnet. Im Jahr 2014 wurden Arbeiten zur Erhaltung der Umzäunung, zur Reinigung des Denkmals von alter Farbe, Schimmel und Schmutz, zur Behandlung mit speziellen Zusammensetzungen, zur Restaurierung beschädigter Oberflächen des Mauerwerks und zur Anstrich des Denkmals durchgeführt.